Паттерны фиксации взора как корреляты зрительного внимания и памяти: результаты пилотного исследования у здоровых людей

Введение

Механизмы разграничения схожих следов кратко­срочной памяти (англ. pattern separation) обеспечивают способность мозга различать схожие внешние ситуации. У человека такая способность проверяется в поведенческих тестах, содержащих задачу на распознавание визуально схожих объектов [1–4]. Например, при предъявлении с некоторым интервалом двух похожих изображений память здорового человека по-разному запечатлевает эти образы, что позволяет в последующем их различать. Если испытуемый воспринимает похожий объект как ранее виденный, то такая ошибка может условно считаться признаком нарушения функции pattern separation.

Изучению данных механизмов у животных и человека в последние десять лет посвящено немало работ [2–7]. Целью этих исследований в основном являлось картирование, локализация функции pattern separation в структуре гиппокампа, участвующего в формировании и извлечении новых воспоминаний. При этом лишь в единичных работах в качестве индикаторов зрительного внимания и предикторов специфических ошибок процесса pattern separation рассмотрены особенности зрительных фиксаций [6, 8]. В то же время разными авторами показано, что содержание визуальных стимулов, особенности распределения зрительного внимания, условия тестирования и показатели запоминания тесно связаны. Так, на распределение зрительных фиксаций может влиять параллельное осуществление двух видов деятельности [9]. Эмоционально значимые стимулы привлекают более длительные зрительные фиксации, чем нейтральные [10]. Траектории движения глаз при первичном и повторном предъявлении стимулов могут указывать на полноту информации, хранящейся о них в памяти [11]. Кроме того, возрастные особенности физиологии зрительного внимания, отражающие естественные функциональные изменения нервной системы в онтогенезе, также могут определять качество запоминания и поэтому являются потенциально важным предметом для изучения [12].

Настоящее пилотное исследование проведено с целью оценки особенностей пространственного распределения взора (с помощью айтрекинга) у здоровых людей разных возрастных категорий при решении задач на зрительное внимание и память в случае выявления специфической ошибки pattern separation.

Материалы и методы

В исследовании участвовали 45 здоровых испытуемых, удовлетворявших критериям включения и предоставивших добровольное согласие на нейропсихологическое тестирование.

Критерии включения в исследование:

возраст от 18 лет и старше;

русский язык — родной или основной для испытуемого;

сохраненные функции зрения и глазодвижений;

согласие на проведение нейропсихологического тестирования с использованием технологии айтрекинга;

удовлетворительное прохождение базовых нейро­психологических тестов для оценки когнитивного статуса (оценка по шкале MoCA не менее 26 баллов);

разграничение понятий идентичного и похожего объекта в стимульном ряду.

Критерии невключения в исследование:

наличие патологии головного мозга;

нарушения зрения и глазодвижений;

когнитивные нарушения, выявленные на этапе предварительного тестирования.

В работе использована оригинальная исследовательская методика «Айтрекинг–внимание–па­мять» (далее — методика АВП), разработанная О.А. Крот­ковой (2016), которая предполагает регистрацию движения глаз во время выполнения заданий на зрительное внимание и память [13]. Сеанс исследования предполагал три этапа (рис. 1). На первом этапе на экране монитора испытуемому предъявляли визуальные стимулы в виде триплета цветных картинок, расположенных в ряд, чередовавшиеся с дистракторами в виде серого фона. Время экспозиции каждого триплета и дистрактора составляло 10 с. Презентация начиналась с серого фона. Перед тестированием испытуемому давали задание внимательно рассмотреть изображения и запомнить их, при этом во время демонстрации промежуточного серого слайда просили отдыхать. Экспериментальный набор включал 5 триплетов (15 картинок) и 6 одинаковых слайдов-дистракторов. Общая длительность презентации, таким образом, составляла 110 с. Рассматривание испытуемым стимульного набора от начала и до конца тестирования сопровождалось записью движений его глаз. Испытуемые не получали каких-либо указаний, в какой части экрана должен находиться их взор во время пауз и перед началом экспозиции стимульного материала.

---

Рис. 1. Схема проведения нейропсихологического исследования с использованием технологии айтрекинга в три этапа

---

После просмотра презентации наступал период интерференции в методике АВП, во время которого испытуемый выполнял задания нейропсихологического исследования по методу А.Р. Лурия и батарею психофизиологических тестов в течение 10 мин. Далее проводили второй этап методики.

Второй этап заключался в свободном воспроизведении сохраненных в памяти стимулов. Испытуемый должен был вспомнить и назвать изображения, которые он видел на первом этапе, в любом порядке. Регистрировали число свободно воспроизведенных объектов. После этого наступал период интерференции в течение 15 мин (использовали те же тесты, что и во время первого интервала), а затем — третий этап исследования.

Третий этап исследования по методике АВП заключался в тесте на узнавание стимульного материала. На мониторе компьютера в псевдослучайном порядке появлялись отдельные изображения, среди которых были полностью идентичные ранее показанным; несколько отличающиеся от них мелкими деталями, цветом, расположением в пространстве; а также новые изображения (дистракторы), которые не были тематически связаны с ранее показанными. Стимульный материал на этом этапе состоял из 30 изображений: 15 ранее виденных объектов; 10 изображений, похожих на латеральные стимулы в триплетах, показанных на первом этапе; 5 новых, ранее не предъявляемых дистракторов. Для каждого изображения в тесте на узнавание испытуемый сообщал, является ли это изображение ранее виденным, похожим на ранее виденное или новым, не виденным ранее. До проведения исследования испытуемому для обучения методике демонстрировали ситуацию идентичного и похожего изображений, не включенных в стимульный набор. Исследование проводили только с теми испытуемыми, которые понимали смысл понятий «идентичный» и «похожий».

На третьем этапе исследования испытуемый мог допустить ряд ошибок в узнавании ранее виденных объектов и различении похожих, новых объектов и ранее виденных. Ситуацию ложного определения испытуемым похожего объекта как ранее виденного расценивали как ошибку pattern separation в соответствии с опытом других авторов [1–4].

Запись движений глаз испытуемых осуществляли с помощью айтрекера (Eye Tribe, Дания). Частота дискретизации — 30 и 60 Гц, точность — 0,5–1,0°, пространственное разрешение — 0,1°, латентность (аппаратная задержка) — менее 20 мс при 60 Гц. Изображения предъявляли, используя программное обеспечение Ogama (open gaze and mouse analyzer). Экранные координаты взгляда, записанные айтрекером, совмещали с изображениями на картинках в разрешении 1920×1080 пикселей. Подготовку данных о траектории движения глаз к анализу выполняли в программных средах Matlab и R.

Для анализа распределений точек фиксации взора на отдельных стимулах или их частях устанавливали соответствующие зоны интереса. Определяли координаты точек зрительных фиксаций в выделенных областях интереса, подсчитывали число и длительность фиксаций.

В рамках пилотных исследований были проведены две серии испытаний в независимых субпопуляциях с разными стимульными наборами.

В первой серии испытаний проверяли гипотезу о смещении паттерна зрительных фиксаций у испытуемых, допускавших ошибку pattern separation, в двух возрастных группах (до 50 лет и от 50 лет и старше).

Во второй серии испытаний проверяли гипотезу о зависимости частоты возникновения ошибки pattern separation от распределения внимания испытуемого на отдельных частях объекта. Для этого определяли число зрительных фиксаций в отдельных заданных областях интереса.

Статистический анализ полученных в исследовании данных выполняли с помощью языка и программной среды R (www.project.org, версия 3.4.4). Для оценки статистической значимости различий в распределениях числа точек фиксации для сравниваемых подгрупп использовали тест Манна–Уитни. Различия в распределениях категориальных переменных между подгруппами, учитывая малое число наблюдений, оценивали с помощью точного критерия Фишера. Различия признавали статистически значимыми при p<0,05.

Результаты

Первая серия исследований по методике АВП проведена с испытуемыми 1-й группы (n=28), средний возраст которых составлял 47,7±21,2 года, из них 7 мужчин (25%) и 21 женщина (75%). При анализе результатов теста на узнавание в данной группе мы идентифицировали стимул, для которого ошибка pattern separation встречалась несколько чаще — объект «тарелка» (рис. 2). В тесте третьего этапа тарелку, похожую на первично показанную, не смогли узнать 6 испытуемых, 22 человека идентифицировали похожую тарелку правильно. С учетом меньшего количества ошибок pattern separation для других стимулов распределение зрительных фиксаций анализировали только для стимула «тарелка».

---

Рис. 2. Распределение точек зрительных фиксаций на первичном стимуле «тарелка» в младшей (а) и старшей (б) возрастных подгруппах Красным цветом выделены точки зрительных фиксаций для испытуемых, допустивших ошибку pattern separation для данного стимула в тесте на узнавание; зеленым цветом — точки фиксации для испытуемых, которые такую ошибку не совершали

---

Данная группа была поделена по возрастному критерию (до 50 лет и от 50 лет и старше) на две подгруппы, которые будем называть младшей и старшей (см. таблицу).

---

Базовые характеристики подгрупп из 1-й группы испытуемых (n=28)

---

В младшей подгруппе (n=12) ошибку pattern separation допустил 1 испытуемый, в старшей — 5 человек, однако различия в частоте этой ошибки в двух подгруппах не достигали статистической значимости (p=0,197).

Далее мы проанализировали характеристики распределения точек зрительных фиксаций на объекте «тарелка» для младшей и старшей подгрупп.

На рис. 2 показаны наложенные на первичный стимул «тарелка» распределения точек фиксации (карты зрительного внимания) для испытуемых младшей (до 50 лет) и старшей (50 лет и более) подгрупп. Красным цветом выделены точки зрительных фиксаций испытуемых, которые на третьем этапе тестирования не смогли отличить похожую на оригинальный стимул тарелку (совершали ошибку pattern separation). Доля зрительных фиксаций испытуемых, допустивших ошибку, значимо превалировала в старшей подгруппе (p=0,01). Рисунок позволяет увидеть, как распределялось и концентрировалось внимание испытуемых двух возрастных подгрупп с учетом наблюдаемой ошибки pattern separation. В целом фокус внимания в старшей возрастной подгруппе был более выраженно смещен влево (p=0,03), а в младшей — вверх (p<0,0001; рис. 3).

---

Рис. 3. Смещение фокуса внимания на первичном стимуле «тарелка» в младшей (а) и старшей (б) возрастных подгруппах

---

Для испытуемых двух возрастных подгрупп различия в длительности зрительных фиксаций на стимуле «тарелка» не были выявлены (p=0,6; рис. 4, а). Также для тех, кто в последующем допускал и не допускал ошибку pattern separation, длительность зрительных фиксаций на данном стимуле не отличалась (p=0,1; рис. 4, б).

---

Рис. 4. Длительность зрительных фиксаций на первичном объекте «тарелка»: а — для испытуемых двух возрастных подгрупп; б — для допустивших и не допустивших ошибку pattern separation в тесте на узнавание на данном стимуле

---

Однако у испытуемого младшей подгруппы, который допустил ошибку pattern separation, длительность зрительных фиксаций на стимуле «тарелка» была статистически значимо меньше (p=0,0003; рис. 5, а). Таких различий в старшей подгруппе не выявлено (рис. 5, б).

---

Рис. 5. Длительность рассматривания первичного стимула «тарелка» для допустивших и не допустивших ошибку pattern separation в младшей (а) и старшей (б) возрастных подгруппах

---

Паттерны зрительных фиксаций для тех, кто допустил ошибку pattern separation в старшей возрастной подгруппе, были значимо смещены по горизонтали по отношению к паттернам тех, кто эту ошибку не допустил (p=0,01; рис. 6, а). В младшей подгруппе такого смещения паттернов мы не наблюдали (p=0,44; рис. 6, б), однако, учитывая ошибку только у одного испытуемого, провести более надежный статистический анализ не представлялось возможным.

---

Рис. 6. Положение паттернов зрительных фиксаций на первичном стимуле «тарелка» для допустивших и не допустивших ошибку pattern separation испытуемых младшей (а) и старшей (б) возрастных подгрупп Красным цветом выделены точки зрительных фиксаций для испытуемых, допустивших ошибку pattern separation для данного стимула в тесте на узнавание. Стрелками показана степень смещения паттернов зрительных фиксаций у пациентов, допустивших и не допустивших эту ошибку, относительно друг друга

---

На рис. 7 показана плотность распределения взгляда испытуемых младшей и старшей возрастных подгрупп на первичном стимуле «тарелка». Концентрация внимания у испытуемых старшей возрастной подгруппы больше смещена от каймы к области белого внутреннего пространства «тарелки».

---

Рис. 7. Плотность распределения зрительного внимания на первичном стимуле «тарелка» в младшей (а) и старшей (б) возрастных подгруппах

---

Нахождение паттернов зрительных фиксаций на менее значимой по смыслу части объекта «тарелка» (в ее центре) у испытуемых, допускавших ошибку pattern separation, позволило сформулировать гипотезу о зависимости этой ошибки от особенностей рассматривания объекта (внимания к отдельным, значимым по смыслу, его частям). Для проверки этой гипотезы у лиц молодого возраста мы провели дополнительный пилотный эксперимент с участием 17 здоровых добровольцев (2-я группа) — учащихся высших учебных заведений в возрасте от 19 до 25 лет (средний возраст — 20,7±1,7 года), из них 5 мужчин (29,4%) и 12 женщин (70,6%). В данной группе на третьем этапе исследования — в тесте на узнавание — проводили дополнительную запись движений глаз испытуемых с помощью айтрекера. В использованном стимульном наборе ошибка pattern separation чаще возникала на объекте «ключ». Рис. 8 демонстрирует пример того, как испытуемый рассматривает оригинальный стимул на первом этапе исследования и похожий стимул в тесте на узнавание.

---

Рис. 8. Пример траектории взора одного из испытуемых, не допустившего ошибку pattern separation для данного объекта: а — стимул, показанный на первом этапе исследования; б — стимул, показанный в тесте на узнавание

---

Похожую картинку с ключами (рис. 8, б) корректно определили только 6 человек, не определили 11. Испытуемые, не допустившие ошибок, уделяли статистически значимо больше внимания нижней части оригинального ключа, которая значительно отличалась на двух изображениях (p=0,006). При этом статистически значимых различий по числу точек фиксации в других областях интереса не выявлено (p>0,05).

Обсуждение

Оценка нейрофизиологических коррелятов процессов зрительного внимания и памяти является одной из актуальных и одновременно непростых исследовательских задач. Корректная интерпретация результатов запоминания и воспроизведения объектов зависит от большого числа факторов в эксперименте, в том числе от сложности самого объекта [14, 15]. Одно из распространенных ограничений современных работ по оценке состояния зрительного внимания и памяти — недостаточная количественная характеристика процесса зрительного восприятия [14]. Ограничением также является невозможность четко разделить нейрофизиологические процессы, связанные с обеспечением зрительных функций и памяти [14]. В нашей работе получены результаты, описывающие распределение зрительного внимания на этапе восприятия, функцию памяти на этапе воспроизведения и узнавания информации, а также взаимосвязь между феноменами зрительного восприятия и воспоминания. В проведенных нами исследованиях использована авторская методика АВП, разработанная О.А. Крот­ковой [16, 17]. Процесс объективизации и количественного анализа зрительного внимания с помощью айтрекинга является существенным преимуществом данной работы. В исследованиях, проведенных с использованием этой методики [13], было показано, что процессы свободного воспроизведения и узнавания недавно запечатленных объектов значимо коррелируют у здоровых испытуемых. При этом были выявлены неравномерность распределения зрительного внимания в триплетах стимулов, демонстрируемых на экране, и различия в эффективности запоминания объектов при разных стратегиях их сканирования [13, 17]. По мнению авторов, предложенный методический подход дает новые — количественные — данные о физиологии произвольного зрительного внимания. В данной работе мы приводим результаты пилотного анализа распределения зрительных фиксаций, предшествующих возникновению ошибки pattern separation.

Как показывают работы других авторов [6, 8, 18, 19], стратегии рассматривания предъявляемого стимула, по всей вероятности, взаимосвязаны с функциональным состоянием структур, обеспечивающих память. В данном исследовании выбираемые стратегии распределения зрительного внимания у испытуемых были произвольными. Нейропсихолог не влиял на порядок рассматривания объектов в стимульном ряду.

В целом молодые люди демонстрируют более высокие характеристики памяти и внимания, чем люди старшей возрастной группы: механизмы адаптации зрительного внимания и памяти могут существенно различаться для этих групп [17]. Поэтому мы рассмотрели субпопуляции молодого и старшего возраста отдельно уже на этапе пилотного анализа данных. В качестве визуальных стимулов для анализа в первой и второй серии были выбраны объекты, для которых ошибка pattern separation возникала чаще, но исходный объем зрительного внимания (число точек зрительных фиксаций на объекте) был небольшим. Такие стимулы («тарелка» в первом стимульном наборе и «ключ» — во втором) занимали латеральную позицию в триплетах одновременно показываемых изображений и получали существенно меньше внимания по сравнению с центральным стимулом, что было описано нами ранее для методики АВП.

Проведенное пилотное исследование показало, что распределение зрительного внимания и процент ошибок pattern separation отличаются у испытуемых молодого (младшая подгруппа) и старшего возраста. При этом для всех 5 субъектов, допустивших ошибки pattern separation в старшей возрастной подгруппе, зрительное внимание было сконцентрировано на внутренней, центральной области «тарелки», в то время как кайма, отличающая демонстрируемую в тесте узнавания «тарелку», была проигнорирована (см. рис. 3). Аналогично распределены точки фиксации для испытуемого, допустившего ошибку pattern separation в младшей подгруппе. При этом он смотрел на объект в 2 раза меньше по времени, чем остальные субъекты из этой подгруппы. Ранее в работах других авторов была показана зависимость показателей запоминания стимула от числа зрительных фиксаций на стимуле [6, 8]. Таким образом, нельзя исключить появление ошибки у испытуемого младшей подгруппы в результате меньшей продолжительности рассматривания объекта, в то время как в старшей возрастной подгруппе появление ошибки должно быть объяснено другими причинами.

Концентрация внимания в старшей возрастной подгруппе смещена в центр объекта, на менее специфическую область «тарелки», в то время как в младшей сохраняется на более специфической ее части — кайме (см. рис. 7).

В данном пилотном исследовании мы увидели, что ошибка pattern separation возникает при концентрации взора на семантически менее значимых частях предъявляемого стимула. Из этого может следовать, что качество процесса pattern separation может определяться тем, какие именно области объекта рассмотрел испытуемый. Данную гипотезу мы проверили у лиц молодого возраста в дополнительном эксперименте. На модели объекта «ключ» мы увидели, что способность отличить похожий объект от оригинального могла быть связана с более внимательным рассматриванием отдельных, значимых по смыслу частей оригинального объекта, что согласуется с результатами, полученными в группе 28 здоровых испытуемых.

Существенным ограничением данного пилотного исследования является очень небольшое число наблюдений, что не позволяет a priori достигнуть большой мощности статистических тестов. При наличии 12–17 испытуемых в каждой подгруппе процент специфической ошибки различения похожего и недавно виденного объекта оказывается очень небольшим, а данных о зрительных фиксациях, сопровождающих первичное знакомство испытуемого с объектом, крайне мало. В младшей возрастной подгруппе ошибку pattern separation допустил только один человек. Поэтому данные статистического анализа распределения зрительных фиксаций в этой подгруппе должны быть уточнены на выборке большего размера. Однако, учитывая трудоемкость экспериментов и ожидаемый большой временной период, в течение которого возможно набрать достаточное число наблюдений, а также общие тенденции, которые мы наблюдаем в наших исследованиях, все аналитические данные мы оставляем в своей работе «как есть», обращая внимание читателя на предварительность результата [13, 17].

Условная ошибка pattern separation определена нами в работе также по принципу и других авторов, применявших нейропсихологические тесты для ее выявления [2, 3, 5, 6]. В то же время сегодня не существует доказанных физиологических критериев, которые бы объективизировали эту ошибку, описанную на модели животных. Именно поэтому мы, как и другие авторы, занимающиеся проблемой специфических ошибок памяти, относимся к ее определению критично, делая акцент в первую очередь на изучаемую феноменологию, а не на интерпретацию недоступных нам глубинных физиологических механизмов формирования специфических ошибок памяти [6].

К известным ограничениям нашей работы также можно отнести разрешающую способность использованного айтрекера, который дал нам возможность анализировать точки зрительных фиксаций, однако не позволил провести анализ саккад, чтобы повысить информативность наших результатов.

Сегодня существуют научные основания полагать, что функция распознавания схожих стимулов обеспечивается у млекопитающих работой гиппокампа [2, 20, 21]. Так, в структуре гиппокампа обнаружен непрерывный постнатальный нейрогенез, который, как полагают, обеспечивает пластичность памяти и, не исключено, нормальную работу функции pattern separation [2]. Поэтому феноменология распределения зрительных фиксаций как индикатор состояния зрительного внимания и памяти потенциально может стать ключом для понимания фундаментальных механизмов нейропластичности, а также представлять диагностическую ценность для пациентов с нарушениями когнитивных функций.

Заключение

Результаты проведенных нами пилотных исследований согласуются с гипотезой об особенностях распределения зрительного внимания, предшествующих возникновению ошибок pattern separation, а также с гипотезой о различиях в пространственном распределении зрительного внимания у здоровых испытуемых разных возрастных категорий. Технология айтрекинга оказывается эффективной для объективизации распределения зрительного внимания как коррелята и предиктора специфических ошибок внимания и памяти.

Финансирование исследования. Исследование поддержано Российским научным фондом (грант 17-15-01426).

Конфликт интересов не заявляется.