Прогнозирование послеоперационных речевых дисфункций в нейрохирургии по данным кортико-кортикальных вызванных потенциалов на основе машинного обучения

Т.А. Ишанкулов, Г.В. Данилов, Д.И. Пицхелаури, О.Ю. Титов, А.А. Огурцова, С.Б. Буклина, Е.В. Гулаев, Т.А. Конакова, А.Е. Быканов

Ключевые слова: кортико-кортикальные вызванные потенциалы; машинное обучение; искусственный интеллект; нейроонкология; глиальные опухоли; функция речи; коннектом.

2022, том 14, номер 1, стр. 25.

DOI: https://doi.org/10.17691/stm2022.14.1.03

Полный текст статьи

html pdf

1145

1351

Интраоперационная регистрация кортико-кортикальных вызванных потенциалов (ККВП) позволяет исследовать эффективные связи между функциональными зонами коры головного мозга. Принципиальная возможность прогноза послеоперационных речевых дисфункций в нейрохирургии по изменениям сигнала ККВП может послужить основанием для разработки критериев физиологической дозволенности удаления внутримозговых опухолей с целью максимального сохранения качества жизни пациентов.

Цель исследования — проверить гипотезу о возможности прогнозирования послеоперационных речевых нарушений у пациентов с глиальными опухолями головного мозга по данным ККВП, зарегистрированных интраоперационно до этапа удаления опухоли.

Материалы и методы. Данные ККВП были зарегистрированы у 26 пациентов. Для прогнозирования усугубления состояния речевых функций в послеоперационном периоде использовали 4 варианта представления данных ККВП до основного этапа операции и несколько моделей машинного обучения: случайный лес деревьев решений, логистическую регрессию, метод опорных векторов с различными вариантами ядер: линейным, радиальным и полиномиальным. Было обучено 20 вариантов моделей: каждая — в 300 экспериментах с ресемплированием. Всего в исследовании выполнено 6000 тестов.

Результаты. Показатели качества прогноза для каждой модели, обученной в 300 тестах с ресемплированием, усреднялись по всем метрикам для исключения влияния «удачного» и «неудачного» разделения данных. Лучший результат по метрике F1-score составил 0,638 у модели, построенной при помощи метода опорных векторов с полиномиальным ядром. В большинстве тестов наблюдался высокий показатель чувствительности, а у лучшей модели он достиг значения 0,993. При этом специфичность лучшего решения составила 0,370.

Заключение. В рамках пилотного исследования продемонстрирована возможность прогнозирования речевой дисфункции по данным ККВП до основного этапа резекции глиальных опухолей с помощью традиционных методов машинного обучения. Лучшая модель при высокой чувствительности оказалась недостаточно специфичной. Дальнейшие исследования будут направлены на оценку динамики ККВП в процессе операции и ее связь с развитием послеоперационного речевого дефицита.

Sporns O. The human connectome: a complex network. Ann N Y Acad Sci 2011; 1224: 109–125, https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2010.05888.x.
Leisman G., Moustafa A.A., Shafir T. Thinking, walking, talking: integratory motor and cognitive brain function. Front Public Health 2016; 4: 94, https://doi.org/10.3389/fpubh.2016.00094.
Kunieda T., Yamao Y., Kikuchi T., Matsumoto R. New approach for exploring cerebral functional connectivity: review of cortico-cortical evoked potential. Neurol Med Chir (Tokyo) 2015; 55(5): 374–382, https://doi.org/10.2176/nmc.ra.2014-0388.
Matsumoto R., Nair D.R., LaPresto E., Bingaman W., Shibasaki H., Lüders H.O. Functional connectivity in human cortical motor system: a cortico-cortical evoked potential study. Brain 2007; 130(Pt 1): 181–197, https://doi.org/10.1093/brain/awl257.
Быканов А.Е., Пицхелаури Д.И., Титов О.Ю., Лин М.Ч., Гулаев Е.В., Огурцова А.А., Маряшев С.А., Жуков В.Ю., Буклина С.Б., Лубнин А.Ю., Бешплав Ш.Т., Конакова Т.А., Пронин И.Н. Интраоперационное картирование речевой зоны Брока методом регистрации кортико-кортикальных вызванных потенциалов. Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко 2020; 84(6): 49–58, https://doi.org/10.17116/neiro20208406149.
Yamao Y., Matsumoto R., Kikuchi T., Yoshida K., Kunieda T., Miyamoto S. Intraoperative brain mapping by cortico-cortical evoked potential. Front Hum Neurosci 2021; 15: 635453, https://doi.org/10.3389/fnhum.2021.635453.
Tamura Y., Ogawa H., Kapeller C., Prueckl R., Takeuchi F., Anei R., Ritaccio A., Guger C., Kamada K. Passive language mapping combining real-time oscillation analysis with cortico-cortical evoked potentials for awake craniotomy. J Neurosurg 2016; 125(6): 1580–1588, https://doi.org/10.3171/2015.4.jns15193.
Saito T., Tamura M., Muragaki Y., Maruyama T., Kubota Y., Fukuchi S., Nitta M., Chernov M., Okamoto S., Sugiyama K., Kurisu K., Sakai K.L., Okada Y., Iseki H. Intraoperative cortico-cortical evoked potentials for the evaluation of language function during brain tumor resection: initial experience with 13 cases. J Neurosurg 2014; 121(4): 827–838, https://doi.org/10.3171/2014.4.jns131195.
Kubota Y., Enatsu R., Gonzalez-Martinez J., Bulacio J., Mosher J., Burgess R.C., Nair D.R. In vivo human hippocampal cingulate connectivity: a corticocortical evoked potentials (CCEPs) study. Clin Neurophysiol 2013; 124(8): 1547–1556, https://doi.org/10.1016/j.clinph.2013.01.024.
Tielen A.M., Lopes da Silva F.H., Mollevanger W.J. Differential conduction velocities in perforant path fibres in guinea pig. Exp Brain Res 1981; 42(2): 231–233, https://doi.org/10.1007/bf00236913.
Andersen P., Holmqvist B., Voorhoeve P.E. Excitatory synapses on hippocampal apical dendrites activated by entorhinal stimulation. Acta Physiol Scand 1966; 66(4): 461–472, https://doi.org/10.1111/j.1748-1716.1966.tb03224.x.
Gloor P., Vera C.L., Sperti L. Electrophysiological studies of hippocampal neurons. III. Responses of hippocampal neurons to repetitive perforant path volleys. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1964; 17: 353–370, https://doi.org/10.1016/0013-4694(64)90158-0.
Wilson C.L., Isokawa M., Babb T.L., Crandall P.H. Functional connections in the human temporal lobe. I. Analysis of limbic system pathways using neuronal responses evoked by electrical stimulation. Exp Brain Res 1990; 82(2): 279–292, https://doi.org/10.1007/bf00231248.
Rutecki P.A., Grossman R.G., Armstrong D., Irish-Loewen S. Electrophysiological connections between the hippocampus and entorhinal cortex in patients with complex partial seizures. J Neurosurg 1989; 70(5): 667–675, https://doi.org/10.3171/jns.1989.70.5.0667.
Matsumoto R., Nair D.R., LaPresto E., Najm I., Bingaman W., Shibasaki H., Lüders H.O. Functional connectivity in the human language system: a cortico-cortical evoked potential study. Brain 2004; 127(Pt 10): 2316–2330, https://doi.org/10.1093/brain/awh246.
Howard M.A., Volkov I.O., Mirsky R., Garell P.C., Noh M.D., Granner M., Damasio H., Steinschneider M., Reale R.A., Hind J.E., Brugge J.F. Auditory cortex on the human posterior superior temporal gyrus. J Comp Neurol 2000; 416(1): 79–92, https://doi.org/10.1002/(sici)1096-9861(20000103)416:179::aid-cne63.0.co;2-2.
Valentín A., Anderson M., Alarcón G., Seoane J.J., Selway R., Binnie C.D., Polkey C.E. Responses to single pulse electrical stimulation identify epileptogenesis in the human brain in vivo. Brain 2002; 125(Pt 8): 1709–1718, https://doi.org/10.1093/brain/awf187.
Conner C.R., Ellmore T.M., DiSano M.A., Pieters T.A., Potter A.W., Tandon N. Anatomic and electro-physiologic connectivity of the language system: a combined DTI-CCEP study. Comput Biol Med 2011; 41(12): 1100–1109, https://doi.org/10.1016/j.compbiomed.2011.07.008.
Silverstein B.H., Asano E., Sugiura A., Sonoda M., Lee M.H., Jeong J.W. Dynamic tractography: integrating cortico-cortical evoked potentials and diffusion imaging. Neuroimage 2020; 215: 116763, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2020.116763.
Mercier M., Bickel S., Megevand P., Groppe D., Mehta A. Intracranial recording: a glimpse on white-grey matter differences. Epilepsy Curr 2015; 15: 469.
Golyandina N. Particularities and commonalities of singular spectrum analysis as a method of time series analysis and signal processing. Wiley Interdiscip Rev Comput Stat 2020; 12(4): e1487, https://doi.org/10.1002/wics.1487.
Torrence C., Compo G.P. A practical guide to wavelet analysis. Bull Am Meteorol Soc 1998; 79(1): 61–78, https://doi.org/10.1175/1520-0477(1998)0790061:apgtwa2.0.co;2.
Huang C.C., Chang C.S., Hsin Y.L. Time–frequency spectral analysis of cortico-cortical evoked potentials by means of Hilbert–Huang transform. Brain Stimul 2015; 8(2): 388, https://doi.org/10.1016/j.brs.2015.01.242.
Prime D., Woolfe M., Rowlands D., O’Keefe S., Dionisio S. Comparing connectivity metrics in cortico-cortical evoked potentials using synthetic cortical response patterns. J Neurosci Methods 2020; 334: 108559, https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2019.108559.
Christ M., Braun N., Neuffer J., Kempa-Liehr A.W. Time Series FeatuRe Extraction on basis of Scalable Hypothesis tests (tsfresh — a Python package). Neurocomputing 2018; 307: 72–77, https://doi.org/10.1016/j.neucom.2018.03.067.

Ishankulov T.A., Danilov G.V., Pitskhelauri D.I., Titov O.Yu., Ogurtsova A.A., Buklina S.B., Gulaev E.V., Konakova T.A., Bykanov A.E. Prediction of Postoperative Speech Dysfunctions in Neurosurgery Based on Cortico-Cortical Evoked Potentials and Machine Learning Technology. Sovremennye tehnologii v medicine 2022; 14(1): 25, https://doi.org/10.17691/stm2022.14.1.03