Эффект знакомости при распознавании лиц и слов: данные ЭЭГ-исследования

Способность к распознаванию лиц и слов имеет решающее значение для социальной коммуникации. На существование тесной взаимосвязи между процессами распознавания лиц и слов указывают многочисленные исследования, проведенные с использованием методов ЭЭГ, вызванных потенциалов, функциональной МРТ, а также описанные в литературе клинические данные о нарушениях восприятия лиц, сопровождающихся ухудшением в сфере распознавания слов. Вследствие этого выявление общих механизмов распознавания вербальных и невербальных стимулов является актуальным не только для нормальной физиологии и когнитивной нейронауки, но и для клиники агнозий различной этиологии.

Мы предположили, что на ЭЭГ-паттерны, сопровождающие распознавание слов и лиц, будет влиять как фактор типа стимула (слово или лицо), так и фактор знакомости.

Цель исследования — определить ЭЭГ-паттерны, ответственные за распознавание и узнавание зрительного стимула независимо от его специфики, т.е. единого для вербальных (слова) и невербальных (лица) стимулов.

Материалы и методы. Регистрировали ЭЭГ-данные у 26 добровольцев, которым предъявляли сложные зрительные стимулы — изображения лиц с наложенными на них словами, где знакомые (известные) и незнакомые лица и слова комбинировались в равных частях. Задачей наблюдателей было в одной части эксперимента классифицировать лица как знакомые или незнакомые (внимание только на лица), в другой части — таким же образом классифицировать слова (внимание только на слова).

Результаты. Установлен выраженный эффект знакомости: амплитуда компонента вызванных потенциалов N250 во фронтальных областях мозга была значимо больше в ответах на незнакомые стимулы (как лица, так и слова) по сравнению со знакомыми. Мы также обнаружили влияние инструкции на ответы (внимание на лица или слова): амплитуда компонента N400 была больше в ответах с инструкцией «внимание на слова» по сравнению с инструкцией «внимание на лица»; этот эффект также был более выражен во фронтальных отведениях.

Заключение. На ранних этапах процесса распознавания зрительных стимулов ответы, регистрируемые методом вызванных потенциалов, модулируются знакомостью стимулов (т.е. представленностью в долговременной памяти), а не их типом (лицо/слово). На более поздних этапах обработки выполняется, по-видимому, категоризация стимулов, обусловленная их модальностью (вербальный или невербальный).

1. Puce A., Allison T., Asgari M., Gore J.C., McCarthy G. Differential sensitivity of human visual cortex to faces, letter strings, and textures: a functional magnetic resonance imaging study. J Neurosci 1996; 16(16): 5205–5215, https://doi.org/10.1523/jneurosci.16-16-05205.1996.
2. McCarthy G., Puce A., Gore J.C., Allison T. Face-specific processing in the human fusiform gyrus. J Cogn Neurosci 1997; 9(5): 605–610, https://doi.org/10.1162/jocn.1997.9.5.605.
3. Cohen L., Dehaene S., Naccache L., Lehéricy S., Dehaene-Lambertz G., Hénaff M.A., Michel F. The visual word form area: spatial and temporal characterization of an initial stage of reading in normal subjects and posterior split-brain patients. Brain 2000; 123(2): 291–307, https://doi.org/10.1093/brain/123.2.291.
4. Yovel G., Tambini A., Brandman T. The asymmetry of the fusiform face area is a stable individual characteristic that underlies the left-visual-field superiority for faces. Neuropsychologia 2008; 46(13): 3061–3068, https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2008.06.017.
5. Dien J. A tale of two recognition systems: implications of the fusiform face area and the visual word form area for lateralized object recognition models. Neuropsychologia 2009; 47(1): 1–16, https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2008.08.024.
6. Kanwisher N., McDermott J., Chun M.M. The fusiform face area: a module in human extrastriate cortex specialized for face perception. J Neurosci 1997; 17(11): 4302–4311, https://doi.org/10.1523/jneurosci.17-11-04302.1997.
7. Bouhali F., de Schotten M.T., Pinel P., Poupon C., Mangin J.F., Dehaene S., Cohen L. Anatomical connections of the visual word form area. J Neurosci 2014; 34(46): 15402–15414, https://doi.org/10.1523/jneurosci.4918-13.2014.
8. Harris R.J., Rice G.E., Young A.W., Andrews T.J. Distinct but overlapping patterns of response to words and faces in the fusiform gyrus. Cereb Cortex 2015; 26(7): 3161–3168, https://doi.org/10.1093/cercor/bhv147.
9. Robinson A.K., Plaut D.C., Behrmann M. Word and face processing engage overlapping distributed networks: evidence from RSVP and EEG investigations. J Exp Psychol Gen 2017; 146(7): 943–961, https://doi.org/10.1037/xge0000302.
10. Farah M.J. Cognitive neuropsychology: patterns of co-occurrence among the associative agnosias: implications for visual object representation. Cogn Neuropsychol 1991; 8(1): 1–19, https://doi.org/10.1080/02643299108253364.
11. Farah M.J. Dissociable systems for visual recognition: a cognitive neuropsychology approach. In: Kosslyn S.M., Osherson D. (editors). Visual cognition: an invitation to cognitive science. Vol. 2. Cambridge: MIT Press; 1995; p. 101–119.
12. Buxbaum L.J., Glosser G., Coslett H.B. Impaired face and word recognition without object agnosia. Neuropsychologia 1998; 37(1): 41–50, https://doi.org/10.1016/s0028-3932(98)00048-7.
13. Geskin J., Behrmann M. Congenital prosopagnosia without object agnosia? A literature review. Cogn Neuropsychol 2018; 35(1–2): 4–54, https://doi.org/10.1080/02643294.2017.1392295.
14. Behrmann M., Plaut D.C. Bilateral hemispheric processing of words and faces: evidence from word impairments in prosopagnosia and face impairments in pure alexia. Cereb Cortex 2012; 24(4): 1102–1118, https://doi.org/10.1093/cercor/bhs390.
15. Rossion B., Jacques C. The N170: understanding the time course of face perception in the human brain. In: Luck S.J., Kappenman A.S. (editors). The Oxford handbook of event-related potential components. Oxford University Press; 2011; p. 15–141, https://doi.org/10.1093/oxfordhb/9780195374148.013.0064.
16. Eimer M. Event-related brain potentials distinguish processing stages involved in face perception and recognition. Neurophysiol Clin 2000; 111(4): 694–705, https://doi.org/10.1016/s1388-2457(99)00285-0.
17. Engst F.M., Martín-Loeches M., Sommer W. Memory systems for structural and semantic knowledge of faces and buildings. Brain Res 2006; 1124(1): 70–80, https://doi.org/10.1016/j.brainres.2006.09.038.
18. Caharel S., Poiroux S., Bernard C., Thibaut F., Lalonde R., Rebai M. ERPs associated with familiarity and degree of familiarity during face recognition. Int J Neurosci 2002; 112(12): 1499–1512, https://doi.org/10.1080/00207450290158368.
19. Caharel S., Fiori N., Bernard C., Lalonde R., Rebaï M. The effects of inversion and eye displacements of familiar and unknown faces on early and late-stage ERPs. Int J Psychophysiol 2006; 62(1): 141–151, https://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2006.03.002.
20. Wild-Wall N., Dimigen O., Sommer W. Interaction of facial expressions and familiarity: ERP evidence. Biol Psychol 2008; 77(2): 138–149, https://doi.org/10.1016/j.biopsycho.2007.10.001.
21. Bentin S., Mouchetant-Rostaing Y., Giard M.H., Echallier J.F., Pernier J. ERP manifestations of processing printed words at different psycholinguistic levels: time course and scalp distribution. J Cogn Neurosci 1999; 11(3): 235–260, https://doi.org/10.1162/089892999563373.
22. Maurer U., Brandeis D., McCandliss B.D. Fast, visual specialization for reading in English revealed by the topography of the N170 ERP response. Behav Brain Funct 2005; 1(1): 13, https://doi.org/10.1186/1744-9081-1-13.
23. Cao X., Jiang B., Gaspar C., Li C. The overlap of neural selectivity between faces and words: evidences from the N170 adaptation effect. Exp Brain Res 2014; 232(9): 3015–3021, https://doi.org/10.1007/s00221-014-3986-x.
24. Zhao J., Li S., Lin S.E., Cao X.H., He S., Weng X.C. Selectivity of N170 in the left hemisphere as an electrophysiological marker for expertise in reading Chinese. Neurosci Bull 2012; 28(5): 577–584, https://doi.org/10.1007/s12264-012-1274-y.
25. Rossion B., Joyce C.A., Cottrell G.W., Tarr M.J. Early lateralization and orientation tuning for face, word, and object processing in the visual cortex. Neuroimage 2003; 20(3): 1609–1624, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2003.07.010.
26. Leleu A., Caharel S., Carré J., Montalan B., Snoussi M., Vom Hofe A., Charvin H., Lalonde R., Rebaï M. Perceptual interactions between visual processing of facial familiarity and emotional expression: an event-related potentials study during task-switching. Neurosci Lett 2010; 482(2): 106–111, https://doi.org/10.1016/j.neulet.2010.07.008.
27. Tanaka J.W., Curran T., Porterfield A.L., Collins D. Activation of preexisting and acquired face representations: the N250 event-related potential as an index of face familiarity. J Cogn Neurosci 2006; 18(9): 1488–1497, https://doi.org/10.1162/jocn.2006.18.9.1488.
28. Begleiter H., Porjesz B., Wang W. Event-related brain potentials differentiate priming and recognition to familiar and unfamiliar faces. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1995; 94(1): 41–49, https://doi.org/10.1016/0013-4694(94)00240-L.
29. Miyakoshi M., Nomura M., Ohira H. An ERP study on self-relevant object recognition. Brain Cogn 2007; 63(2): 182–189, https://doi.org/10.1016/j.bandc.2006.12.001.
30. Itier R.J., Taylor M.J. Inversion and contrast polarity reversal affect both encoding and recognition processes of unfamiliar faces: a repetition study using ERPs. Neuroimage 2002; 15(2): 353–372, https://doi.org/10.1006/nimg.2001.0982.
31. Bentin S., Deouell L.Y. Structural encoding and identification in face processing: ERP evidence for separate mechanisms. Cogn Neuropsychol 2000; 7(1–3): 35–55, https://doi.org/10.1080/026432900380472.
32. Yick Y.Y., Wilding E.L. Material-specific neural correlates of memory retrieval. Neuroreport 2008; 19(15): 1463–1467, https://doi.org/10.1097/wnr.0b013e32830ef76f.
33. MacKenzie G., Donaldson D.I. Examining the neural basis of episodic memory: ERP evidence that faces are recollected differently from names. Neuropsychologia 2009; 47(13): 2756–2765, https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2009.05.025.
34. Joyce C.A., Kutas M. Event-related potential correlates of long-term memory for briefly presented faces. J Cogn Neurosci 2005; 17(5): 757–767, https://doi.org/10.1162/0898929053747603.
35. Rugg M.D., Allan K. Event-related potential studies of memory. In: Tulving E., Craik F.I.M. (editors). The Oxford handbook of memory. Oxford University Press; 2000; p. 521–537.
36. Meyer P., Mecklinger A., Friederici A.D. Bridging the gap between the semantic N400 and the early old/new memory effect. Neuroreport 2007; 18(10): 1009–1013, https://doi.org/10.1097/wnr.0b013e32815277eb.
37. Kutas M., Federmeier K.D. Thirty years and counting: finding meaning in the N400 component of the event-related brain potential (ERP). Annu Rev Psychol 2011; 62(1): 621–647, https://doi.org/10.1146/annurev.psych.093008.131123.
38. Nie A., Griffin M., Keinath A., Walsh M., Dittmann A., Reder L. ERP profiles for face and word recognition are based on their status in semantic memory not their stimulus category. Brain Res 2014; 1557: 66–73, https://doi.org/10.1016/j.brainres.2014.02.010.
39. Ляшевская О.Н., Шаров С.А. Частотный сло­варь современного русского языка (на материалах На­ционального корпуса русского языка). M: Азбуковник; 2009.
40. Wilding E.L. In what way does the parietal ERP old/new effect index recollection? Int J Psychophysiol 2000; 35(1): 81–87, https://doi.org/10.1016/s0167-8760(99)00095-1.
41. Guillem F., N’Kaoua B., Rougier A., Claverie B. Intracranial topography of event-related potentials (N400/P600) elicited during a continuous recognition memory task. Psychophysiology 1995; 32(4): 382–392, https://doi.org/10.1111/j.1469-8986.1995.tb01221.x.
42. Courtney S.M., Ungerleider L.G., Keil K., Haxby J.V. Transient and sustained activity in a distributed neural system for human working memory. Nature 1997; 386(6625): 608–611, https://doi.org/10.1038/386608a0.
43. Haxby J.V., Ungerleider L.G., Horwitz B., Maisog J.M., Rapoport S.I., Grady C.L. Face encoding and recognition in the human brain. Proc Natl Acad Sci U S A 1996; 93(2): 922–927, https://doi.org/10.1073/pnas.93.2.922.
44. Banich M.T., Milham M.P., Atchley R.A., Cohen N.J., Webb A., Wszalek T., Kramer A.F., Liang Z., Barad V., Gullett D., Shah C., Brown C. Prefrontal regions play a predominant role in imposing an attentional ‘set’: evidence from fMRI. Brain Res Cogn Brain Res 2000; 10(1–2): 1–9, https://doi.org/10.1016/s0926-6410(00)00015-x.

Podvigina D.N., Prokopenya V.K. Role of Familiarity in Recognizing Faces and Words: an EEG Study. Sovremennye tehnologii v medicine 2019; 11(1): 76, https://doi.org/10.17691/stm2019.11.1.09