ЭЭГ-корреляты особенностей восприятия тактильных стимулов у детей с расстройствами аутистического спектра

Введение

Расстройства аутистического спектра (РАС) — одно из самых распространенных психиатрических заболеваний детского возраста. Хотя аутизм обычно рассматривается в первую очередь как нарушение коммуникации и поведения, для него также характерны нарушения сенсорного восприятия [1]. В настоящее время этот аспект приобретает все бóльшую значимость, так как этиологические и патогенетические механизмы РАС до сих пор остаются неустановленными. Особый интерес вызывают нарушения тактильного восприятия, так как они одновременно широко распространены (до 65% родителей детей с аутизмом сообщают о тактильной гиперчувствительности [2]) и сравнительно мало изучены [3].

Первой причиной развития аутизма у детей считался недостаток внимания со стороны матери (теория «мать-холодильник») [4]. Эта теория была опровергнута, но в последнее время интерес к ней возобновляется в новом ключе. В 1988 г. было установлено существование С-тактильной системы у человека [5]. Эта система представлена медленными немиелинизированными волокнами, окончания которых реагируют на мягкое прикосновение и медленное поглаживание, и обрабатывает эмоционально значимые прикосновения, в том числе — социальные тактильные контакты [6]. Известно, что лица с РАС зачастую находят подобного рода ощущения неприятными и избегают их [7], поэтому некоторые исследователи предпринимают попытки к установлению связи между функционированием С-тактильной системы и аутичным поведением у животных и людей [6].

Существуют также теория о роли задней порции верхней височной борозды (pSTS) как единого субстрата для психических функций, которые бывают нарушены у людей с РАС (социальное восприятие, наблюдение действия), и теория психического (Theory of Mind) [8]. рSTS также вовлечена в обработку С-тактильной стимуляции [9], но ее активация при медленном поглаживании значительно менее выражена у лиц с РАС [10]. Эти данные подтверждают теорию о нарушении функционирования С-тактильной системы как потенциального звена патогенетического механизма РАС [9].

Цель исследования — изучить изменение мощности ЭЭГ и поведенческих реакций при предъявлении C-тактильной стимуляции у типично развивающихся детей и детей с расстройством аутистического спектра.

Материалы и методы

Для изучения особенностей функционирования С-тактильной системы у детей с аутизмом выбран метод ЭЭГ. Неинвазивность и низкая степень ограничения мобильности делают его предпочтительным при проведении исследования с участием детей или других лиц с ослабленным контролем поведения. В аспекте поставленных целей были отобраны три вида стимулов, соответствующие различным типам тактильного воздействия: мягкая кисть для стимуляции С-тактильной системы [11], а также жесткая щеточка и роллер в качестве контрольных стимулов. При помощи метода видеорегистрации подробно изучена поведенческая реакция детей на данные стимулы.

Участники исследования. В исследовании были задействованы 79 детей, 39 из них (29 мальчиков, 10 девочек) имели диагноз «расстройство аутистического спектра» (РАС, F84), возраст составил 6,8±2,6 года. Диагноз был установлен в Научно-практическом центре психического здоровья детей и подростков им. Г.Е. Сухаревой. Перед исследованием испытуемым с РАС выполнена психометрическая оценка по шкале CARS [12], средний балл — 37,3; SD=5,9. Контрольную группу (типично развивающиеся, ТР) составили 40 детей (24 мальчика, 16 девочек) в возрасте 7,2±2,9 года. Для оценки уровня умственного развития была использована невербальная шкала теста Векслера (WPPSI) [13] в связи с тем, что большинство детей в группе РАС не имели достаточного уровня речевого развития для проведения полной версии теста. Средняя оценка невербального интеллекта в группе РАС — 102,9±2,8 балла, в группе ТР — 106,0±2,5 балла.

Критерий исключения — наличие сопутствующих неврологических и психических заболеваний в анамнезе. Родители или законные представители каждого ребенка подписали информированное согласие на проведение исследования. Работа была одобрена этическим комитетом Института высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН.

Регистрация ЭЭГ. Все записи были выполнены на базе центра практической психологии «Эквалайс» (Москва). До начала эксперимента детям предоставлялось время на то, чтобы познакомиться с кабинетом и процедурой. Запись ЭЭГ осуществляли на ноутбуке с предустановленным программно-методическим обеспечением «Энцефалан» («Медиком МТД», Россия) по 19 электродам, расположенным в соответствии с международной системой 10–20% (Fp1, Fp2, F7, F3, Fz, F4, F8, T3, C3, Cz, C4, T4, T5, P3, Pz, P4, T6, O1, O2) [14]. Сопротивление электродов было менее 10 кОм. Для отслеживания артефактов проводили также регистрацию электро­окулограммы.

Процедура эксперимента. Исследование вклю­чало в себя регистрацию фоновой ЭЭГ с открытыми (по возможности) глазами в течение 1–2 мин, а также после предъявления тактильной стимуляции. Дети получали три вида тактильной стимуляции: поглаживание мягкой кисточкой («кисть»), поглаживание жесткой щеточкой («щетка») и стимуляция игольчатым валиком («роллер»). Стимуляцию проводил специально обученный сотрудник с постоянной скоростью (около 2–5 мм/с) на внешней поверхности правого предплечья в течение 10–15 с. Каждый тип стимуляции в псевдорандомизированной последовательности предъявлялся 3–4 раза.

Анализ данных ЭЭГ. На этапе предварительной обработки данных глазодвигательные артефакты были удалены программным обеспечением «Энцефалан» в соответствии с данными электроокулограммы. Участки с мышечными и другими артефактами были удалены вручную после экспертной оценки.

После устранения артефактов ЭЭГ была разделена на 18 поддиапазонов с шириной полосы 1 Гц (от 2–3 до 19–20 Гц). Спектральная мощность была определена с помощью быстрого преобразования Фурье для каждого поддиапазона, каждого электрода при трех типах тактильной стимуляции и фоновой записи (состояние покоя с открытыми глазами).

Анализ поведенческих реакций. В процессе записи ЭЭГ при помощи видеокамеры регистрировали реакцию детей на стимуляцию. При анализе данных были отобраны 5 видов поведенческих реакций: 1) расслабление лицевой мимики и позы; 2) сопротивление стимуляции и попытка отдернуть руку; 3) негативные эмоции, плач, крик; 4) положительные эмоции, смех, улыбка; 5) наблюдение за процессом стимуляции — данная поведенческая характеристика рассчитывалась как процентное соотношение между длительностью обращения взора на свою руку во время стимуляции и общим временем стимуляции. Для пунктов 1–4 считалось количество данных поведенческих реакций во время той или иной стимуляции.

Статистический анализ данных был вы­полнен с помощью программы Statistica 8.011. Ис­пользовали нормированные показатели спектральной мощности ЭЭГ. Для анализа межгрупповых различий и исследования применяли дисперсионный анализ (ANOVA).

Результаты

Спектральная мощность в состоянии покоя. Нормированные показатели спектральной мощности ЭЭГ в диапазоне от 2 до 20 Гц в состоянии покоя с открытыми глазами в группах ТР и РАС не различались ни в одном из анализируемых диапазонов, за исключением диапазона 7–9 Гц в центрально-лобных отведениях, где показатели мощности были значимо больше у детей с РАС (F(1, 79)=5,6854; p=0,0200; рис. 1).

---

Рис. 1. Нормированные показатели спектральной мощности в диапазоне от 2 до 20 Гц у детей с расстройством аутистического спектра и контрольной группы Звездочками обозначены значимые межгрупповые различия в диапазонах 7–8 и 8–9 Гц. Показана топография показателей значимости межгрупповых различий (Fz, F4, F8, Cz); ось Y — нормированный показатель мощности ЭЭГ, усл. ед.

---

Спектральная мощность во время тактильной стимуляции. Во время тактильной стимуляции для всех видов стимулов у детей с РАС отмечалось значимое увеличение мощности бета-ритма в диапазоне 16–20 Гц в левых теменно-височно-затылочных областях (рис. 2), при этом у контрольной группы подобного увеличения не обнаружено (F(3, 237)=12,9401; p=0,0039).

---

Рис. 2. Показатели нормированной спектральной мощности в состоянии покоя и при предъявлении трех видов тактильных стимулов у детей с расстройством аутистического спектра (а) и контрольной группы (б) Указана топография различий между стимулом и фоном (t-зна­чения) на примере стимула «роллер»; ось Y — нормированный показатель мощности ЭЭГ, усл. ед.

---

При стимуляции кисточкой у детей конт­рольной группы в отличие от детей с РАС обнаружено значимое увеличение мощности тета-ритма в диапазоне 4–6 Гц во фронтальных областях, больше слева (F(3, 237)=4,9105; p=0,0025). При других видах тактильной стимуляции подобного увеличения не обнаружено (рис. 3).

---

Рис. 3. Межгрупповые различия нормированных показателей спектральной мощности в диапазоне 4–6 Гц, усредненные по отведениям Fz, F3, для трех типов стимуляции и в состоянии покоя * Сравнивается «кисть» с остальными стимулами и фоном и везде отмечены значимые различия

---

Поведенческая реакция детей при тактильной стимуляции. При стимуляции мягкой кистью дети с РАС значимо чаще демонстрировали яркие негативные эмоции, пытались избежать стимуляции. Дети конт­рольной группы значимо чаще положительно реагировали на данный тип стимуляции. Стимуляция щеткой также воспринималась детьми с РАС скорее негативно, однако они проявляли к ней значимо более выраженный интерес по сравнению со стимуляцией кистью, а также более пристально наблюдали за процедурой по сравнению с группой ТР. Иные результаты установлены при стимуляции роллером. Дети с РАС обнаруживали более выраженный интерес к стимуляции роликом, могли испытывать положительные эмоции, чего не наблюдалось в группе ТР (см. таблицу).

---

Различия в поведенческом ответе во время разных типов тактильной стимуляции (M±SD)

---

Корреляция поведенческих ответов с ЭЭГ. Корреляционный анализ между поведенческими показателями и изменениями мощности электрической активности при предъявлении того или иного вида тактильной стимуляции, проведенный по всем испытуемым, позволил выявить ряд значимых результатов.

Так, в группе РАС разница мощности бета-ритма (16–20 Гц) в левых отведениях Fp1, F3, Fz, P3, C3 при стимуляции мягкой кистью («кисть»–«фон») коррелировала с количеством вскрикиваний (вскрикивания, негативные эмоции, плач, хныкание) во время прикосновения (r>0,45; p<0,05) и обратно коррелировала с расслаблением мимики и позы (r<–0,41; p<0,05). Подобная корреляционная связь была обнаружена также для условий «роллер»–«фон» (разница мощности бета-ритма 16–20 Гц в левых отведениях Fp1, F3, P3, C3, О1 коррелировала с количеством вскрикиваний во время прикосновения (r>0,42; p<0,05)) и для условий «щетка»–«фон» (разница мощности бета-ритма 16–20 Гц коррелировала с количеством вскрикиваний во время прикосновения в отведениях Fp1, F3, Fz, T3, P3, T5, C3, Pz, О1 и с попыткой отдернуть руку в отведениях F3, Fz, T3, P3, C3, Pz) (r>0,42; p<0,05). Разница мощности тета-ритма 4–6 Гц в отведениях F3, Fz при стимуляции мягкой кистью («кисть»–«фон») коррелировала с расслаблением лицевой мимики и позы (r>0,48; p<0,05) и проявлениями положительных эмоций (r>0,41; p<0,05).

Обсуждение

Полученные результаты позволили подтвердить известные ранее представления об особенностях энцефалограммы в состоянии покоя у лиц с РАС. В частности, выявленные нами групповые различия фоновой электрической активности мозга в диапазоне 7–9 Гц подтверждают данные об относительном увеличении мощности ритма в этом диапазоне у лиц с РАС [15]. Отсутствие других значимых межгрупповых различий фоновой ЭЭГ свидетельствует о соответствии исследуемых групп детей по возрасту [16] и уровню интеллектуального развития [17] и позволяет судить о достоверности полученных групповых различий при предъявлении тактильной стимуляции.

Применение предложенной в исследовании парадигмы предъявления тактильной стимуляции позволило выявить ряд особенностей тактильного восприятия у детей с РАС. Так, было установлено, что у этих детей при предъявлении всех видов тактильных стимулов отмечалось значимое увеличение мощности бета-ритма в левом полушарии, в то время как у контрольной группы данные изменения были значительно менее выражены. Поведенческие реакции также подтверждают полученные на ЭЭГ различия между детьми. В частности, дети контрольной группы демонстрировали положительные эмоции при предъявлении кисточки с мягкой щетиной и роллера, а нейтральные или даже отрицательные — при предъявлении жесткой щеточки. У детей с РАС поведенческие реакции практически не отличались в зависимости от типа стимула и были ориентировочными, нейтральными или отрицательными.

Согласно литературным данным, увеличение мощности бета-ритма служит универсальным показателем сенсомоторной активации и интенции к движению [18, 19], что является ожидаемой реакцией при тактильном прикосновении, особенно неожиданном. При этом увеличение мощности бета-ритма также может свидетельствовать о негативной эмоциональной реакции в ответ на воздействие [20]. Таким образом, выявленная нами реакция у детей с РАС на тактильную стимуляцию может быть проявлением защитной реакции.

Данное объяснение тем не менее является не единственным: в частности, анализируя видеоролики, мы заметили, что дети с РАС склонны фиксировать свой взор на своем предплечье во время его стимуляции, и предположили, что увеличение мощности бета-ритма, как это было отмечено и в других исследованиях [21], может свидетельствовать об усилении когнитивной активности у детей с аутизмом. Тем более есть данные, что увеличение мощности бета-ритма также является показателем внимания и концентрации у детей с РАС [22].

Таким образом, полученные нами результаты позволяют предположить, что установленные межгрупповые различия изменения мощности бета-ритма обусловлены выраженным эмоциональным и когнитивным ответом на тактильную стимуляцию у детей с РАС. Эти результаты согласуются с информацией о наличии более выраженной реакции лиц с РАС на неприятную тактильную стимуляцию, а также о гиперсенситивности к тактильным стимулам, предъявление которых вызывает негативные эмоции [23–25]. Кроме того, исследователи, изучающие эмоциональную реакцию в ответ на тактильную стимуляцию, обнаружили, что значимые изменения спектральной мощности ЭЭГ на частоте бета-ритма соответствуют выраженности эмоционального ответа на стимул [26].

Помимо неспецифической реакции на C-так­тиль­ную стимуляцию, которую мы наблюдали преимущественно у детей с РАС, у детей контрольной группы была обнаружена специфическая реакция на стимуляцию мягкой кистью. Изменения ЭЭГ при данном виде стимуляции проявлялись в увеличении мощности тета-ритма во фронтальных областях мозга и сочетались с поведенческой реакцией расслабления. Регистрируемая реакция в ответ на приятный тактильный стимул соответствует полученным ранее данным о том, что изменение электрической активности на частоте тета-ритма можно рассматривать в качестве ЭЭГ-коррелята приятного тактильного ощущения [27]. Более того, увеличение мощности тета-ритма во фронтальных областях при предъявлении тактильной стимуляции также описывалось и другими исследователями [28].

Отсутствие реакции, сопровождаемой приятными ощущениями, в ответ на стимуляцию С-тактильной системы у детей с аутизмом может быть связано с различными факторами. В частности, у людей с РАС отмечают выраженную вариабельность нарушений сенсорного восприятия, в частности гиперсенситивности [29], что затрудняет сравнение результатов различных исследований и генерализацию выводов. Кроме того, изучение С-тактильной системы свидетельствует о различной скорости созревания реакции префронтальной коры на С-тактильную стимуляцию [30], что приводит к трудностям распознавания приятного тактильного стимула. Другой причиной отсутствия увеличения тета-ритма у детей с РАС может служить их защитная ориентировочная реакция на все виды тактильных стимулов, связанная с повышенной к ним чувствительностью, а также невозможностью расслабиться в потенциально «угрожающей» экспериментальной ситуации.

Заключение

Избирательная реакция на стимуляцию С-тактильной системы, наблюдаемая только у конт­рольной группы детей, проявилась на ЭЭГ увеличением мощности тета-ритма во фронтальных областях и сопровождалась положительными эмоциями. Увеличение мощности бета-ритма, сопровождаемое негативными эмоциями у детей с РАС при предъявлении всех видов тактильной стимуляции, может быть связано как с их гиперсенситивностью, так и со стрессовой реакцией на экспериментальную ситуацию. Результаты данного исследования могут быть использованы для расширения понимания гиперсенситивности у детей с РАС, а также пролить свет на механизмы возникновения данного заболевания.

Финансирование исследования. Работа выполнена при финансовой поддержке Государственного задания, проект 25.9502.2017/БЧ «Кросс-культурное исследование тактильной коммуникации: лингвистические, социальные и психоэмоциональные аспекты».

Конфликт интересов отсутствует.