Комбинация мультимодальной МРТ, нейронавигации и краниотомии в сознании при удалении опухолей функционально значимых областей головного мозга

Цель исследования — оценить возможности комбинированного подхода с использованием мультимодальной МРТ, нейронавигации и краниотомии в сознании при резекции опухолей функционально значимых областей головного мозга.

Материалы и методы. Проанализированы результаты 30 последовательно выполненных хирургических вмешательств с пробуждением у пациентов с опухолями функционально значимых областей головного мозга в 2017–2019 гг. Основным критерием отбора для данного типа операций являлось расположение опухоли в проекции или в непосредственной близости от корковых центров речи и движения. Для уменьшения и минимизации повреждений пациентам на догоспитальном этапе выполняли функцио­нальную МРТ и DTI-трактографию для определения областей коры и трактов белого вещества, принимающих участие в выполнении моторной и речевой функций; непосредственно перед операцией — загрузку полученных данных в навигационную станцию StealthStation S7 (Medtronic, США) для планирования и контроля этапов операции; во время операции — прямую кортикальную и субкортикальную стимуляцию для определения моторных и речевых областей (операция по технологии asleep–awake–asleep) с проведением нейролингвистического тестирования. Для определения общего состояния пациентов и исходов операции использовали индекс Карновского, оценку неврологического статуса пациента, частоты эпилептических приступов до и после операции и степени резекции образований, анализ данных после лингвистического тестирования.

Результаты. Улучшение общего состояния после операции в сравнении с дооперационным состоянием отмечено у 30% пациентов, отсутствие динамики неврологического дефицита наблюдалось у 33% пациентов. По результатам послеоперационной мультимодальной МРТ тотальное удаление опухоли было достигнуто в 37% случаев, субтотальное — в 40%, частичное удаление — в 23% случаев.

Заключение. Комбинированный подход к резекции опухоли мозга с использованием мультимодальной МРТ, нейронавигации и краниотомии в сознании, с картированием речевых и моторных зон позволяет минимизировать риск возникновения стойкого неврологического дефицита и дает возможность выполнить максимально возможную резекцию при сохранении функционального статуса пациента. Описанная методология является воспроизводимой, что позволяет расширять возможности хирургического лечения при локализации поражений в функционально-значимых зонах мозга.

1. Kim S.S., McCutcheon I.E., Suki D., Weinberg J.S., Sawaya R., Lang F.F., Ferson D., Heimberger A.B., DeMonte F., Prabhu S.S. Awake craniotomy for brain tumors near eloquent cortex: correlation of intraoperative cortical mapping with neurological outcomes in 309 consecutive patients. Neurosurgery 2009; 64(5): 836–346, https://doi.org/10.1227/01.neu.0000342405.80881.81.
2. Almenawer S.A., Badhiwala J.H., Alhazzani W., Greenspoon J., Farrokhyar F., Yarascavitch B., Algird A., Kachur E., Cenic A., Sharieff W., Klurfan P., Gunnarsson T., Ajani O., Reddy K., Singh S.K., Murty N.K. Biopsy versus partial versus gross total resection in older patients with high-grade glioma: a systematic review and meta-analysis. Neuro Oncol 2015; 17(6): 868–881, https://doi.org/10.1093/neuonc/nou349.
3. Jung T.Y., Jung S., Moon J.H., Kim I.Y., Moon K.S., Jang W.Y. Early prognostic factors related to progression and malignant transformation of low-grade gliomas. Clin Neurol Neurosurg 2011; 113(9): 752–757, https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2011.08.002.
4. Zhang J.J.Y., Lee K.S., Voisin M.R., Hervey-Jumper S.L., Berger M.S., Zadeh G. Awake craniotomy for resection of supratentorial glioblastoma: a systematic review and meta-analysis. Neurooncol Adv 2020; 2(1): vdaa111, https://doi.org/10.1093/noajnl/vdaa111.
5. Rahman M., Abbatematteo J., De Leo E.K., Kubilis P.S., Vaziri S., Bova F., Sayour E., Mitchell D., Quinones-Hinojosa A. The effects of new or worsened postoperative neurological deficits on survival of patients with glioblastoma. J Neurosurg 2017; 127(1): 123–131, https://doi.org/10.3171/2016.7.jns16396.
6. van Kessel E., Snijders T.J., Baumfalk A.E., Ruis C., van Baarsen K.M., Broekman M.L., van Zandvoort M.J.E., Robe P.A. Neurocognitive changes after awake surgery in glioma patients: a retrospective cohort study. J Neurooncol 2020; 146(1): 97–109, https://doi.org/10.1007/s11060-019-03341-6.
7. Kumar A., Chandra P.S., Sharma B.S., Garg A., Rath G.K., Bithal P.K., Tripathi M. The role of neuronavigation-guided functional MRI and diffusion tensor tractography along with cortical stimulation in patients with eloquent cortex lesions. Br J Neurosurg 2014; 28(2): 226–233, https://doi.org/10.3109/02688697.2013.835370.
8. Whiting B.B., Lee B.S., Mahadev V., Borghei-Razavi H., Ahuja S., Jia X., Mohammadi A.M., Barnett G.H., Angelov L., Rajan S., Avitsian R., Vogelbaum M.A. Combined use of minimal access craniotomy, intraoperative magnetic resonance imaging, and awake functional mapping for the resection of gliomas in 61 patients. J Neurosurg 2019; 132(1): 159–167, https://doi.org/10.3171/2018.9.jns181802.
9. Sarubbo S., Tate M., De Benedictis A., Merler S., Moritz-Gasser S., Herbet G., Duffau H. A normalized dataset of 1821 cortical and subcortical functional responses collected during direct electrical stimulation in patients undergoing awake brain surgery. Data Brief 2019; 28: 104892, https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.104892.
10. Ivanova M., Dragoy O., Akinina J., Soloukhina O., Iskra E., Khudyakova M., Akhutina T. AutoRAT at your fingertips: introducing the new Russian Aphasia Test on a tablet. In: Frontiers in Psychology. Conference Abstract: 54th Annual Academy of Aphasia Meeting. Llandudno, Wales; 2016, https://doi.org/10.3389/conf.fpsyg.2016.68.00116.
11. Dragoy O., Chrabaszcz A., Tolkacheva V., Buklina S. Russian intraoperative naming test: a standardized tool to map noun and verb production during awake neurosurgeries. The Russian Journal of Cognitive Science 2016; 3(4): 4–25, https://doi.org/10.47010/16.4.1.
12. Dragoy O., Zyryanov A., Bronov O., Gordeyeva E., Gronskaya N., Kryuchkova O., Klyuev E., Kopachev D., Medyanik I., Mishnyakova L., Pedyash N., Pronin I., Reutov A., Sitnikov A., Stupina E., Yashin K., Zhirnova V., Zuev A. Functional linguistic specificity of the left frontal aslant tract for spontaneous speech fluency: evidence from intraoperative language mapping. Brain Lang 2020; 208: 104836, https://doi.org/10.1016/j.bandl.2020.104836.
13. Chang E.F., Breshears J.D., Raygor K.P., Lau D., Molinaro A.M., Berger M.S. Stereotactic probability and variability of speech arrest and anomia sites during stimulation mapping of the language dominant hemisphere. J Neurosurg 2017; 126(1): 114–121, https://doi.org/10.3171/2015.10.jns151087.
14. Roux F.E., Boulanouar K., Lotterie J.A., Mejdoubi M., LeSage J.P., Berry I. Language functional magnetic resonance imaging in preoperative assessment of language areas: correlation with direct cortical stimulation. Neurosurgery 2003; 52(6): 1335–1347, https://doi.org/10.1227/01.neu.0000064803.05077.40.
15. De Witte E., Mariën P. The neurolinguistic approach to awake surgery reviewed. Clin Neurol Neurosurg 2013; 115(2): 127–145, https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2012.09.015.
16. Silva M.A., See A.P., Essayed W.I., Golby A.J., Tie Y. Challenges and techniques for presurgical brain mapping with functional MRI. Neuroimage Clin 2017; 17: 794–803, https://doi.org/10.1016/j.nicl.2017.12.008.
17. Rigolo L., Essayed W., Tie Y., Norton I., Mukundan S. Jr., Golby A. Intraoperative use of functional MRI for surgical decision making after limited or infeasible electrocortical stimulation mapping. J Neuroimaging 2020; 30(2): 184–191, https://doi.org/10.1111/jon.12683.
18. Kapsalakis I.Z., Kapsalaki E.Z., Gotsis E.D., Verganelakis D., Toulas P., Hadjigeorgiou G., Chung I., Fezoulidis I., Papadimitriou A., Robinson J.S., Lee G.P., Fountas K.N. Preoperative evaluation with FMRI of patients with intracranial gliomas. Radiol Res Pract 2012; 2012: 727810, https://doi.org/10.1155/2012/727810.
19. Weng H.H., Noll K.R., Johnson J.M., Prabhu S.S., Tsai Y.H., Chang S.W., Huang Y.C., Lee J.D., Yang J.T., Yang C.T., Tsai Y.H., Yang C.Y., Hazle J.D., Schomer D.F., Liu H.L. Accuracy of presurgical functional MR imaging for language mapping of brain tumors: a systematic review and meta-analysis. Radiology 2018; 286(2): 512–523, https://doi.org/10.1148/radiol.2017162971.
20. Lee J.J., Luckett P., Fakhri M.M., Leuthardt E.C., Shimony J.S. Resting state functional MR imaging of language function. Neuroimaging Clin N Am 2021; 31(1): 69–79, https://doi.org/10.1016/j.nic.2020.09.005.
21. Mato D., Velasquez C., Gómez E., Marco de Lucas E., Martino J. Predicting the extent of resection in low-grade glioma by using intratumoral tractography to detect eloquent fascicles within the tumor. Neurosurgery 2021; 88(2): E190–E202, https://doi.org/10.1093/neuros/nyaa463.
22. Stevanovic A., Rossaint R., Veldeman M., Bilotta F., Coburn M. Anaesthesia management for awake craniotomy: systematic review and meta-analysis. PLoS One 2016; 11(5): e0156448, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0156448.
23. Hervey-Jumper S.L., Li J., Lau D., Molinaro A.M., Perry D.W., Meng L., Berger M.S. Awake craniotomy to maximize glioma resection: methods and technical nuances over a 27-year period. J Neurosurg 2015; 123(2): 325–339, https://doi.org/10.3171/2014.10.jns141520.
24. Boetto J., Bertram L., Moulinié G., Herbet G., Moritz-Gasser S., Duffau H. Low rate of intraoperative seizures during awake craniotomy in a prospective cohort with 374 supratentorial brain lesions: electrocorticography is not mandatory. World Neurosurg 2015; 84(6): 1838–1844, https://doi.org/10.1016/j.wneu.2015.07.075.
25. Gonen T., Grossman R., Sitt R., Nossek E., Yanaki R., Cagnano E., Korn A., Hayat D., Ram Z. Tumor location and IDH1 mutation may predict intraoperative seizures during awake craniotomy. J Neurosurg 2014; 121(5): 1133–1138, https://doi.org/10.3171/2014.7.jns132657.
26. Szelényi A., Bello L., Duffau H., Fava E., Feigl G.C., Galanda M., Neuloh G., Signorelli F., Sala F.; Workgroup for Intraoperative Management in Low-Grade Glioma Surgery within the European Low-Grade Glioma Network. Intraoperative electrical stimulation in awake craniotomy: methodological aspects of current practice. Neurosurg Focus 2010; 28(2): E7, https://doi.org/10.3171/2009.12.focus09237.
27. Akay A., Islekel S. Awake craniotomy procedure: its effects on neurological morbidity and recommendations. Turk Neurosurg 2018; 28(2): 186–192, https://doi.org/10.5137/1019-5149.jtn.19391-16.1.
28. Nossek E., Matot I., Shahar T., Barzilai O., Rapoport Y., Gonen T., Sela G., Grossman R., Korn A., Hayat D., Ram Z. Intraoperative seizures during awake craniotomy: incidence and consequences: analysis of 477 patients. Neurosurgery 2013; 73(1): 135–140, https://doi.org/10.1227/01.neu.0000429847.91707.97.
29. Joswig H., Bratelj D., Brunner T., Jacomet A., Hildebrandt G., Surbeck W. Awake craniotomy: first-year experiences and patient perception. World Neurosurg 2016; 90: 588–596.e2, https://doi.org/10.1016/j.wneu.2016.02.051.
30. Sanai N., Mirzadeh Z., Berger M.S. Functional outcome after language mapping for glioma resection. N Engl J Med 2008; 358(1): 18–27, https://doi.org/10.1056/nejmoa067819.
31. Duffau H. Surgery of low-grade gliomas: towards a ‘functional neurooncology’. Curr Opin Oncol 2009; 21(6): 543–549, https://doi.org/10.1097/cco.0b013e3283305996.
32. Aibar-Durán J.Á., de Quintana-Schmidt C., Álvarez Holzpafel M.J., Hernández F.M., Cortés C.A., Martínez G.V., Bertrán G.C. Intraoperative use and benefits of tractography in awake surgery patients. World Neurosurg 2020; 137: e347–e353, https://doi.org/10.1016/j.wneu.2020.01.210.
33. Vanderweyen D.C., Theaud G., Sidhu J., Rheault F., Sarubbo S., Descoteaux M., Fortin D. The role of diffusion tractography in refining glial tumor resection. Brain Struct Funct 2020; 225(4): 1413–1436, https://doi.org/10.1007/s00429-020-02056-z.
34. Henderson F., Abdullah K.G., Verma R., Brem S. Tractography and the connectome in neurosurgical treatment of gliomas: the premise, the progress, and the potential. Neurosurg Focus 2020; 48(2): E6, https://doi.org/10.3171/2019.11.focus19785.
35. Pallud J., Dezamis E. Functional and oncological outcomes following awake surgical resection using intraoperative cortico-subcortical functional mapping for supratentorial gliomas located in eloquent areas. Neurochirurgie 2017; 63(3): 208–218, https://doi.org/10.1016/j.neuchi.2016.08.003.
36. Rolinski R., Austermuehle A., Wiggs E., Agrawal S., Sepeta L.N., Gaillard W.D., Zaghloul K.A., Inati S.K., Theodore W.H. Functional MRI and direct cortical stimulation: prediction of postoperative language decline. Epilepsia 2019; 60(3): 560–570, https://doi.org/10.1111/epi.14666.
37. Incekara F., Olubiyi O., Ozdemir A., Lee T., Rigolo L., Golby A. The value of pre- and intraoperative adjuncts on the extent of resection of hemispheric low-grade gliomas: a retrospective analysis. J Neurol Surg A Cent Eur Neurosurg 2016; 77(2): 79–87, https://doi.org/10.1055/s-0035-1551830.

Zolotova А.S., Evstigneyev М.S., Yashin К.S., Ermolayev А.Yu., Ostapyuk М.V., Al-Madhadjy V.M.A., Zagrekov V.I., Antonova N.Yu., Shibanova М.V., Kravets L.Ya., Gronskaya N.E., Medyanik I.А. Combination of Multimodal MRI, Neuronavigation, and Awake Craniotomy in Removing Tumors of Eloquent Areas. Sovremennye tehnologii v medicine 2022; 14(2): 59, https://doi.org/10.17691/stm2022.14.2.06