Две системы зрения и их движения глаз: эксперимент с фиксациями как событиями и сверхбыстрой фМРТ примиряет соперничающие взгляды

Б.M. Величковский, А.Н. Коростелева, S. Pannasch, J.R. Helmert, В.А. Орлов, М.Г. Шараев, Б.Б. Величковский, В.Л. Ушаков

Ключевые слова: активное зрение; амбиентные и фокальные зрительные фиксации; дорсальная и вентральная системы зрения; латерализация зрительного внимания; основанная на фиксациях как событиях (FIBER) парадигма измерений; сверхбыстрое многополосное фМРТ-сканирование; функция гемодинамического ответа; феномен бегущих волн.

2019, том 11, номер 4, стр. 7.

DOI: https://doi.org/10.17691/stm2019.11.4.01

Полный текст статьи

html pdf

2450

2322

Аннотация
Список литературы
Как цитировать в References

Исследования активного зрения человека в естественном окружении свидетельствуют о существовании двух классов движений глаз, проявляющихся в амбиентных и фокальных зрительных фиксациях. Это различие напоминает анатомическое разделение двух «потоков» переработки зрительной информации, связанных, соответственно, с локализацией (дорсальная система) и идентификацией (вентральная система) объектов. Однако прямая проверка такой связи оказалась затруднительной в силу недостаточной разрешающей способности используемых методов неинвазивной визуализации активности мозга. В рамках другой гипотезы эти поведенческие наблюдения были объяснены латерализацией механизмов глобального и локального модусов зрительного внимания в структурах правого и левого полушарий. Таким образом, есть два альтернативных нейрофизиологических объяснения одних и тех же паттернов движений глаз в похожих условиях.

Цель исследования — проверка правомерности приведенных объяснений с помощью новых экспериментальных подходов.

Материалы и методы. В экспериментах приняли участие 13 здоровых испытуемых (правши в возрасте от 21 до 31 года, среди них 8 женщин) без истории неврологических заболеваний, с нормальным или скорректированным до нормального зрением. Использование фиксаций в качестве событий (метод FIBER, fixation-based event-related) совместно со сверхбыстрым мультиполосным протоколом фМРТ обеспечило беспрецедентно высокую пространственную и временнýю точность измерения функциональной активности мозга во время свободного рассматривания сложных изображений. Нами контролировались влияние задачи восприятия домов и лиц, специализация областей мозга и категориальная принадлежность рассматриваемых объектов.

Результаты. Полученные результаты неожиданно подтвердили обе соперничающие точки зрения. В соответствии с нашим ранним предположением амбиентные фиксации сопровождались активацией структур мозга, относящихся к дорсальной зрительной системе, тогда как фокальные фиксации совпадали по времени с активацией структур вентральных отделов мозга. Вместе с тем вторая гипотеза также получила несомненное подтверждение. Так, основные активированные структуры дорсального потока были расположены в правом полушарии, а структуры вентральных областей преимущественно, хотя и не исключительно — в левом полушарии или, по крайней мере, связаны с ним контрлатеральными связями.

Заключение. Впервые продемонстрирована контрастная латерализация двух основных макромасштабных механизмов мозга, участвующих в зрительном восприятии и регуляции движений глаз при свободном рассматривании сложных изображений. Такой вывод ставит ряд дальнейших вопросов о взаимодействии этих механизмов и связи их с другими формами асимметрии, обнаруженными на разных уровнях эволюционной организации мозга человека.

Ito J., Yamane Y., Suzuki M., Maldonado P., Fujita I., Tamura H., Grün S. Switch from ambient to focal processing mode explains the dynamics of free viewing eye movements. Sci Rep 2017; 7(1): 1082, https://doi.org/10.1038/s41598-017-01076-w.
Pannasch S., Velichkovsky B.M. Distractor effect and saccade amplitudes: further evidence on different modes of processing in free exploration of visual images. Visual Cognition 2009; 17(6–7): 1109–1131, https://doi.org/10.1080/13506280902764422.
Unema P., Pannasch S., Joos M., Velichkovsky B.M. Time-course of information processing during scene perception: the relationship between saccade amplitude and fixation duration. Visual Cognition 2005; 12(3): 473–494, https://doi.org/10.1080/13506280444000409.
Velichkovsky B.M., Joos M., Helmert J.R., Pannasch S. Two visual systems and their eye movements: evidence from static and dynamic scene perception. In: Bara B.G., Barsalou L., Bucciarelli M. (editors). Proceedings of the XXVII annual conference of the Cognitive Science Society. Mahwah: Lawrence Erlbaum 2005; p. 2283–2288.
Velichkovsky B.M., Rothert A., Kopf M., Dornhöfer S.M., Joos M. Towards an express-diagnostics for level of processing and hazard perception. Transportation Research Part F: Traffic Psychology and Behaviour 2002; 5(2): 145–156, https://doi.org/10.1016/s1369-8478(02)00013-x.
Mills M., Alwatban M., Hage B., Barney E., Truemper E.J., Bashford G.R., Dodd M.D. Cerebral hemodynamics during scene viewing: hemispheric lateralization predicts temporal gaze behavior associated with distinct modes of visual processing. J Exp Psychol Hum Percept Perform 2017; 43(7): 1291–1302, https://doi.org/10.1037/xhp0000357.
Velichkovsky B.M., Cornelissen F., Geusebroek J.-M., Graupner S.-Th., Hari R., Marsman J.B., Shevchik S.A. Measurement-related issues in investigation of active vision. In: Berglund B., Rossi G.B., Townsend J., Pendrill L. (editors). Measurement with persons: theory and methods. London-New York: Taylor and Francis 2012; p. 281–300.
Marsman J.B., Renken R., Velichkovsky B.M., Hooymans J.M.M., Cornelissen F.W. Fixation-based event-related fMRI analysis: using eye fixations as events in functional magnetic resonance imaging to reveal cortical processing during the free exploration of visual images. Hum Brain Mapp 2012; 33(2): 307–318, https://doi.org/10.1002/hbm.21211.
Marsman J.C., Renken R., Haak K.V., Cornelissen F.W. Linking cortical visual processing to viewing behavior using fMRI. Front Syst Neurosci 2013; 7: 109, https://doi.org/10.3389/fnsys.2013.00109.
Parr T., Mirza M.B., Cagnan H., Friston K.J. Dynamic causal modelling of active vision. J Neurosci 2019; 39(32): 6265–6275, https://doi.org/10.1523/jneurosci.2459-18.2019.
Golay X., Pruessmann K.P., Weiger M., Crelier G.R., Folkers P.J., Kollias S.S., Boesiger P. PRESTO-SENSE: an ultrafast whole-brain fMRI technique. Magn Reson Med 2000; 43(6): 779–786, https://doi.org/10.1002/1522-2594(200006)43:6779::aid-mrm13.0.co;2-4.
Lin F.-H., Tsai K.W.K., Chu Y.-H., Witzel T., Nummenmaa A., Raij T., Ahveninen J., Kuo W.-J., Belliveau J.W. Ultrafast inverse imaging techniques for fMRI. Neuroimage 2012; 62(2): 699–705, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2012.01.072.
Korosteleva A., Ushakov V., Malakhov D., Velichkovsky B.M. Event-related fMRI analysis based on the eye tracking and the use of ultrafast sequences. Advances in Intelligent Systems and Computing 2017; 636: 107–112, https://doi.org/10.1007/978-3-319-63940-6_15.
Epstein R., Kanwisher N. A cortical representation of the local visual environment. Nature 1998; 392(6676):598–601.
Grill-Spector K., Knouf N., Kanwisher N. The fusiform face area subserves face perception, not generic within-category identification. Nat Neurosci 2004; 7(5): 555–562, https://doi.org/10.1038/nn1224.
Kanwisher N., McDermott J., Chun M.M. The fusiform face area: a module in human extrastriate cortex specialized for face perception. J Neurosci 1997; 17(11): 4302–4311, https://doi.org/10.1523/jneurosci.17-11-04302.1997.
Friston K.J., Josephs O., Rees G., Turner R. Nonlinear event-related responses in fMRI. Magn Reson Med 1998; 39(1): 41–52, https://doi.org/10.1002/mrm.1910390109.
Pannasch S., Helmert J.R., Roth K., Herbold A.K., Walter H. Visual fixation durations and saccade amplitudes: shifting relationship in a variety of conditions. Journal of Eye Movement Research 2008; 2(2): 4.
Brett M., Anton J.L., Valabregue R., Poline J.B. Region of interest analysis using an SPM toolbox. In: Presented at the 8th International Conference on Functional Mapping of the Human Brain. Sendai, Japan; 2002.
Hsu C.-T., Clariana R., Schloss B., Li P. Neurocognitive signatures of naturalistic reading of scientific texts: a fixation-related fMRI study. Sci Rep 2019; 9(1): 10678, https://doi.org/10.1038/s41598-019-47176-7.
Schuster S., Hawelka S., Himmelstoss N.A., Richlan F., Hutzler F. The neural correlates of word position and lexical predictability during sentence reading: evidence from fixation-related fMRI. Lang Cogn Neurosci 2019, https://doi.org/10.1080/23273798.2019.1575970.
Kaltwasser L., Hildebrandt A., Recio G., Wilhelm O., Sommer W. Neurocognitive mechanisms of individual differences in face cognition: a replication and extension. Cogn Affect Behav Neurosci 2014; 14(2): 861–878, https://doi.org/10.3758/s13415-013-0234-y.
Fodor J.A. The modularity of mind: an essay on faculty psychology. Cambridge, MA: MIT Press; 1983.
Velichkovsky B.M. Modularity of cognitive organization: why it is so appealing and why it is wrong. In: Callebaut W., Rasskin-Gutman D. (editors). Modularity: understanding the development and evolution of natural complex systems. Cambridge, MA: MIT Press; 2005; p. 335–356.
Aquino K.M., Schira M.M., Robinson P.A., Drysdale P.M., Breakspear M. Hemodynamic traveling waves in human visual cortex. PLoS Comput Biol 2012; 8(3): e1002435, https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1002435.
Genç E., Bergmann J., Singer W., Kohler A. Surface area of early visual cortex predicts individual speed of traveling waves during binocular rivalry. Cereb Cortex 2015; 25(6): 1499–1508, https://doi.org/10.1093/cercor/bht342.
Thiebaut de Schotten M., Urbanski M., Valabregue R., Bayle D.J., Volle E. Subdivision of the occipital lobes: an anatomical and functional MRI connectivity study. Cortex 2014; 56: 121–137, https://doi.org/10.1016/j.cortex.2012.12.007.
Milner A.D., Goodale M.A. Two visual systems re-viewed. Neuropsychologia 2008; 46(3): 774–785, https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2007.10.005.
Stoodley C.J., Valera E.M., Schmahmann J.D. Functional topography of the cerebellum for motor and cognitive tasks: an fMRI study. Neuroimage 2012; 59(2): 1560–1570, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2011.08.065.
Van Overwalle F., Van de Steen F., Marien P. Dynamic causal modeling of the effective connectivity between the cerebrum and cerebellum in social mentalizing across five studies. Cogn Affect Behav Neurosci 2019; 19(1): 211–223, https://doi.org/10.3758/s13415-018-00659-y.
Chen J., Snow J.C., Culham J.C., Goodale M.A. What role does “Elongation” play in “Tool-Specific” activation and connectivity in the dorsal and ventral visual streams? Cereb Cortex 2018; 28(4): 1117–1131, https://doi.org/10.1093/cercor/bhx017.
Ushakov V.L., Sharaev M.G., Kartashov S.I., Zavyalova V.V., Verkhlyutov V.M., Velichkovsky B.M. Dynamic causal modeling of hippocampal links within the human default mode network: lateralization and computational stability of effective connections. Front Hum Neurosci 2016; 10: 528, https://doi.org/10.3389/fnhum.2016.00528.
Velichkovsky B.M., Nedoluzhko A.V., Goldberg E., Korosteleva A.N., Efimova O.I., Sharaev M.G., Ushakov V.L. New insights into the human brain’s cognitive organization: views from the top, from the bottom, from the left and, particularly, from the right (submitted).
Dickerson B.C., Eichenbaum H. The episodic memory system: neurocircuitry and disorders. Neuropsychopharmacology 2010; 35(1): 86–104, https://doi.org/10.1038/npp.2009.126.
Ranganath C., Ritchey M. Two cortical systems for memory-guided behavior. Nat Rev Neurosci 2012; 13(10): 713–726, https://doi.org/10.1038/nrn3338.

Velichkovsky B.M., Korosteleva A.N., Pannasch S., Helmert J.R., Orlov V.A., Sharaev M.G., Velichkovsky B.B., Ushakov V.L. Two Visual Systems and Their Eye Movements: a Fixation-Based Event-Related Experiment with Ultrafast fMRI Reconciles Competing Views. Sovremennye tehnologii v medicine 2019; 11(4): 7, https://doi.org/10.17691/stm2019.11.4.01