Сегодня: 21.12.2024
RU / EN
Последнее обновление: 30.10.2024
Главная страница → Все номера журнала → Том 15, номер 2 (2023) → Информация по статье
Влияние коллагена и GelMA в составе скаффолдов на сохранение фенотипа реберных хондроцитов в условиях <i>in vivo</i>

Влияние коллагена и GelMA в составе скаффолдов на сохранение фенотипа реберных хондроцитов в условиях in vivo

Е.В. Исаева, А.А. Кисель, Е.Е. Бекетов, Г.А. Демяшкин, Н.Д. Яковлева, Т.С. Лагода, Н.В. Аргучинская, Д.С. Барановский, С.А. Иванов, П.В. Шегай, А.Д. Каприн
Ключевые слова: скаффолд; фенотип хондроцитов; микромолдинг; ателоколлаген I типа; GelMA; хрящевая ткань.
2023, том 15, номер 2, стр. 5.
DOI: https://doi.org/10.17691/stm2023.15.2.01

Полный текст статьи

html pdf
951
801

Цель исследования — сравнение гидрогелей на основе коллагена I типа и желатина метакрилоила (GelMA) по их способности поддерживать формирование гиалинового хряща в организме животных после подкожной имплантации скаффолдов.

Материалы и методы. Хондроциты выделяли из реберных хрящей новорожденных крысят 0,15% раствором коллагеназы в DMEM. Принадлежность клеток к хрящевой ткани определяли окрашиванием гликозаминогликанов альциановым синим. Скаффолды с хондроцитами получали из 4% ателоколлагена свиньи I типа и из 10% GelMA методом микромолдинга и имплантировали подкожно в область холки двум группам крыс линии Wistar. Гистологические и иммуногистохимические исследования выполняли на 12-й и 26-й дни после имплантации. Образцы тканей окрашивали гематоксилином и эозином, альциановым синим, коллагены I и II типов выявляли с помощью соответствующих антител.

Результаты. При имплантации животным скаффолды вызывали умеренную воспалительную реакцию в обеих группах. К 26-му дню после имплантации как коллаген, так и GelMA подвергались почти полному рассасыванию. Образование хрящевой ткани наблюдали у животных обеих групп. Вновь образованная ткань интенсивно окрашивалась альциановым синим, клетки давали положительную реакцию на оба типа коллагена. Хрящевая ткань формировалась среди мышечных волокон.

Заключение. Исследована способность гидрогелей на основе коллагена I типа и GelMA поддерживать развитие гиалинового хряща в организме животных после подкожной имплантации скаффолдов. Как коллаген, так и GelMА способствуют формированию хрящевой ткани гиалиноподобного типа в организме животных, но фенотип хондроцитов характеризуется как смешанный. Необходимы более детальные исследования возможных механизмов хондрогенеза под влиянием каждого из гидрогелей.

  1. Schneider M.C., Chu S., Randolph M.A., Bryant S.J. An in vitro and in vivo comparison of cartilage growth in chondrocyte-laden matrix metalloproteinase-sensitive poly (ethylene glycol) hydrogels with localized transforming growth factor β3. Acta Biomater 2019; 93: 97–110, https://doi.org/10.1016/j.actbio.2019.03.046.
  2. Sophia Fox A.J., Bedi A., Rodeo S.A. The basic science of articular cartilage: structure, composition, and function. Sports Health 2009; 1(6): 461–468, https://doi.org/10.1177/1941738109350438.
  3. Daly A.C., Critchley S.E., Rencsok E.M., Kelly D.J. A comparison of different bioinks for 3D bioprinting of fibrocartilage and hyaline cartilage. Biofabrication 2016; 8(4): 045002, https://doi.org/10.1088/1758-5090/8/4/045002.
  4. Davies R.L., Kuiper N.J. Regenerative medicine: a review of the evolution of autologous chondrocyte implantation (ACI) therapy. Bioengineering (Basel) 2019; 6(1): 22, https://doi.org/10.3390/bioengineering6010022.
  5. Kalson N.S., Gikas P.D., Briggs T.W.R. Current strategies for knee cartilage repair. Int J Clin Pract 2010; 64(10): 1444–1452, https://doi.org/10.1111/j.1742-1241.2010.02420.x.
  6. Brittberg M., Recker D., Ilgenfritz J., Saris D.B.F.; SUMMIT Extension Study Group. Matrix-applied characterized autologous cultured chondrocytes versus microfracture: five-year follow-up of a prospective randomized trial. Am J Sports Med 2018; 46(6): 1343–1351, https://doi.org/10.1177/0363546518756976.
  7. Marlovits S., Hombauer M., Truppe M., Vècsei V., Schlegel W. Changes in the ratio of type-I and type-II collagen expression during monolayer culture of human chondrocytes. J Bone Joint Surg Br 2004; 86(2): 286–295, https://doi.org/10.1302/0301-620x.86b2.14918.
  8. Schlegel W., Nürnberger S., Hombauer M., Albrecht C., Vécsei V., Marlovits S. Scaffold-dependent differentiation of human articular chondrocytes. Int J Mol Med 2008; 22(5): 691–699, https://doi.org/10.3892/ijmm_00000074.
  9. Mu L., Zeng J., Huang Y., Lin Y., Jiang H., Teng L. Experimental study on tissue engineered cartilage constructed by three-dimensional bioprinted human adipose-derived stem cells combined with gelatin methacryloyl. Zhongguo Xiu Fu Chong Jian Wai Ke Za Zhi 2021; 35(7): 896–903, https://doi.org/10.7507/1002-1892.202101049.
  10. Annabi N., Tamayol A., Uquillas J.A., Akbari M., Bertassoni L.E., Cha C., Camci-Unal G., Dokmeci M.R., Peppas N.A., Khademhosseini A. 25th anniversary article: rational design and applications of hydrogels in regenerative medicine. Adv Mater 2014; 26(1): 85–123, https://doi.org/10.1002/adma.201303233.
  11. Dzobo K., Motaung K.S.C.M., Adesida A. Recent trends in decellularized extracellular matrix bioinks for 3D printing: an updated review. Int J Mol Sci 2019; 20(18): 4628, https://doi.org/10.3390/ijms20184628.
  12. Perrier-Groult E., Pérès E., Pasdeloup M., Gazzolo L., Duc Dodon M., Mallein-Gerin F. Evaluation of the biocompatibility and stability of allogeneic tissue-engineered cartilage in humanized mice. PLoS One 2019; 14(5): e0217183, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0217183.
  13. Benayahu D., Pomeraniec L., Shemesh S., Heller S., Rosenthal Y., Rath-Wolfson L., Benayahu Y. Biocompatibility of a marine collagen-based scaffold in vitro and in vivo. Mar Drugs 2020; 18(8): 420, https://doi.org/10.3390/md18080420.
  14. Campos F., Bonhome-Espinosa A.B., Chato-Astrain J., Sánchez-Porras D., García-García Ó.D., Carmona R., López-López M.T., Alaminos M., Carriel V., Rodriguez I.A. Evaluation of fibrin-agarose tissue-like hydrogels biocompatibility for tissue engineering applications. Front Bioeng Biotechnol 2020; 8: 596, https://doi.org/10.3389/fbioe.2020.00596.
  15. Levett P.A., Melchels F.P., Schrobback K., Hutmacher D.W., Malda J., Klein T.J. Chondrocyte redifferentiation and construct mechanical property development in single-component photocrosslinkable hydrogels. J Biomed Mater Res A 2014; 102(8): 2544–2553, https://doi.org/10.1002/jbm.a.34924.
  16. Thitiset T., Damrongsakkul S., Bunaprasert T., Leeanansaksiri W., Honsawek S. Development of collagen/demineralized bone powder scaffolds and periosteum-derived cells for bone tissue engineering application. Int J Mol Sci 2013; 14(1): 2056–2071, https://doi.org/10.3390/ijms14012056.
  17. Chang C.H., Chen C.C., Liao C.H., Lin F.H., Hsu Y.M., Fang H.W. Human acellular cartilage matrix powders as a biological scaffold for cartilage tissue engineering with synovium-derived mesenchymal stem cells. J Biomed Mater Res A 2014; 102(7): 2248–2257, https://doi.org/10.1002/jbm.a.34897.
  18. Lee H.J., Kim Y.B., Ahn S.H., Lee J.S., Jang C.H., Yoon H., Chun W., Kim G.H. A new approach for fabricating collagen/ECM-based bioinks using preosteoblasts and human adipose stem cells. Adv Healthc Mater 2015; 4(9): 1359–1368, https://doi.org/10.1002/adhm.201500193.
  19. Yang X., Lu Z., Wu H., Li W., Zheng L., Zhao J. Collagen-alginate as bioink for three-dimensional (3D) cell printing based cartilage tissue engineering. Mater Sci Eng C Mater Biol Appl 2018; 83: 195–201, https://doi.org/10.1016/j.msec.2017.09.002.
  20. Beketov E.E., Isaeva E.V., Yakovleva N.D., Demyashkin G.A., Arguchinskaya N.V., Kisel A.A., Lagoda T.S., Malakhov E.P., Kharlov V.I., Osidak E.O., Domogatsky S.P., Ivanov S.A., Shegay P.V., Kaprin A.D. Bioprinting of cartilage with bioink based on high-concentration collagen and chondrocytes. Int J Mol Sci 2021 22(21): 11351, https://doi.org/10.3390/ijms222111351.
  21. Isaeva E.V., Beketov E.E., Demyashkin G.A., Yakovleva N.D., Arguchinskaya N.V., Kisel A.A., Lagoda T.S., Malakhov E.P., Smirnova A.N., Petriev V.M., Eremin P.S., Osidak E.O., Domogatsky S.P., Ivanov S.A., Shegay P.V., Kaprin A.D. Cartilage formation in vivo using high concentration collagen-based bioink with MSC and decellularized ECM granules. Int J Mol Sci 2022; 23(5): 2703, https://doi.org/10.3390/ijms23052703.
  22. Grogan S.P., Chung P.H., Soman P., Chen P., Lotz M.K., Chen S., D’Lima D.D. Digital micromirror device projection printing system for meniscus tissue engineering. Acta Biomater 2013; 9(7): 7218–7226, https://doi.org/10.1016/j.actbio.2013.03.020.
  23. Schuurman W., Levett P.A., Pot M.W., van Weeren P.R., Dhert W.J.A., Hutmacher D.W., Melchels F.P., Klein T.J., Malda J. Gelatin-methacrylamide hydrogels as potential biomaterials for fabrication of tissue-engineered cartilage constructs. Macromol Biosci 2013; 13(5): 551–561, https://doi.org/10.1002/mabi.201200471.
  24. Rothrauff B.B., Shimomura K., Gottardi R., Alexander P.G., Tuan R.S. Anatomical region-dependent enhancement of 3-dimensional chondrogenic differentiation of human mesenchymal stem cells by soluble meniscus extracellular matrix. Acta Biomater 2017; 49: 140–151, https://doi.org/10.1016/j.actbio.2016.11.046.
  25. Levato R., Webb W.R., Otto I.A., Mensinga A., Zhang Y., van Rijen M., van Weeren R., Khan I.M., Malda J. The bio in the ink: cartilage regeneration with bioprintable hydrogels and articular cartilage-derived progenitor cells. Acta Biomater 2017; 61: 41–53, https://doi.org/10.1016/j.actbio.2017.08.005.
  26. Narayanan N., Calve S. Extracellular matrix at the muscle–tendon interface: functional roles, techniques to explore and implications for regenerative medicine. Connect Tissue Res 2021; 62(1): 53–71, https://doi.org/10.1080/03008207.2020.1814263.
  27. Neff L.S., Bradshaw A.D. Cross your heart? Collagen cross-links in cardiac health and disease. Cell Signal 2021; 79: 109889, https://doi.org/10.1016/j.cellsig.2020.109889.
  28. Ruiz Martínez M.A., Peralta Galisteo S., Castán H., Morales Hernández M.E. Role of proteoglycans on skin ageing: a review. Int J Cosmet Sci 2020; 42(6): 529–535, https://doi.org/10.1111/ics.12660.
  29. Tiplea M.G., Lemnaru G.M., Trușcă R.D., Holban A., Kaya M.G.A., Dragu L.D., Ficai D., Ficai A., Bleotu C. Antimicrobial films based on chitosan, collagen, and ZnO for skin tissue regeneration. Biointerface Res Appl Chem 2021; 11(4): 11985–11995, https://doi.org/10.33263/briac114.1198511995.
  30. Krane S.M. The importance of proline residues in the structure, stability and susceptibility to proteolytic degradation of collagens. Amino Acids 2008: 35(4): 703–710, https://doi.org/10.1007/s00726-008-0073-2.
  31. Blidi O.E., Omari N.E., Balahbib A., Ghchime R., Menyiy N.E., Ibrahimi A., Kaddour K.B., Bouyahya A., Chokairi O., Barkiyou M. Extraction methods, characterization and biomedical applications of collagen: a review. Biointerface Res Appl Chem 2021; 11(5): 13587–13613, https://doi.org/10.33263/briac115.1358713613.
  32. Bellis S.L. Advantages of RGD peptides for directing cell association with biomaterials. Biomaterials 2011; 32(18): 4205–4210, https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2011.02.029.
  33. Marques C.F., Diogo G.S., Pina S., Oliveira J.M., Silva T.H., Reis R.L. Collagen-based bioinks for hard tissue engineering applications: a comprehensive review. J Mater Sci Mater Med 2019; 30(3): 32, https://doi.org/10.1007/s10856-019-6234-x.
  34. Kulakov A., Kogan E., Brailovskaya T., Vedyaeva A., Zharkov N., Krasilnikova O., Krasheninnikov M., Baranovskii D., Rasulov T., Klabukov I. Mesenchymal stromal cells enhance vascularization and epithelialization within 7 days after gingival augmentation with collagen matrices in rabbits. Dent J (Basel) 2021; 9(9): 101, https://doi.org/10.3390/dj9090101.
  35. Young S., Wong M., Tabata Y., Mikos A.G. Gelatin as a delivery vehicle for the controlled release of bioactive molecules. J Control Release 2005; 109(1–3): 256–274, https://doi.org/10.1016/j.jconrel.2005.09.023.
  36. Gorgieva S., Kokol V. Collagen- vs. gelatine-based biomaterials and their biocompatibility: review and perspectives. In: Biomaterials applications for nanomedicine. Pignatello R. (editor). London: InTechOpen; 2011; p. 17–52, https://doi.org/10.5772/24118.
  37. Van den Steen P.E., Dubois B., Nelissen I., Rudd P.M., Dwek R.A., Opdenakker G. Biochemistry and molecular biology of gelatinase B or matrix metalloproteinase-9 (MMP-9). Crit Rev Biochem Mol Biol 2002; 37(6): 375–536, https://doi.org/10.1080/10409230290771546.
  38. Boere K.W., Visser J., Seyednejad H., Rahimian S., Gawlitta D., van Steenbergen M.J., Dhert W.J., Hennink W.E., Vermonden T., Malda J. Covalent attachment of a three-dimensionally printed thermoplast to a gelatin hydrogel for mechanically enhanced cartilage constructs. Acta Biomater 2014; 10(6): 2602–2611, https://doi.org/10.1016/j.actbio.2014.02.041.
  39. Levato R., Visser J., Planell J.A., Engel E., Malda J., Mateos-Timoneda M.A. Biofabrication of tissue constructs by 3D bioprinting of cell-laden microcarriers. Biofabrication 2014; 6(3): 035020, https://doi.org/10.1088/1758-5082/6/3/035020.
  40. Yue K., Trujillo-de Santiago G., Alvarez M.M., Tamayol A., Annabi N., Khademhosseini A. Synthesis, properties, and biomedical applications of gelatin methacryloyl (GelMA) hydrogels. Biomaterials 2015; 73: 254–271, https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2015.08.045.
  41. Osidak E.O., Karalkin P.A., Osidak M.S., Parfenov V.A., Sivogrivov D.E., Pereira F.D.A.S., Gryadunova A.A., Koudan E.V., Khesuani Y.D., Кasyanov V.A., Belousov S.I., Krasheninnikov S.V., Grigoriev T.E., Chvalun S.N., Bulanova E.A., Mironov V.A., Domogatsky S.P. Viscoll collagen solution as a novel bioink for direct 3D bioprinting. J Mater Sci Mater Med 2019; 30(3): 31, https://doi.org/10.1007/s10856-019-6233-y.
  42. Levorson E.J., Hu O., Mountziaris P.M., Kasper F.K., Mikos A.G. Cell-derived polymer/extracellular matrix composite scaffolds for cartilage regeneration, part 2: construct devitalization and determination of chondroinductive capacity. Tissue Eng Part C Methods 2014; 20(4): 358–372, https://doi.org/10.1089/ten.tec.2013.0288.
  43. Jiang X., Zhong Y., Zheng L., Zhao J. Nano-hydroxyapatite/collagen film as a favorable substrate to maintain the phenotype and promote the growth of chondrocytes cultured in vitro. Int J Mol Med 2018; 41(4): 2150–2158, https://doi.org/10.3892/ijmm.2018.3431.
  44. Isaeva E.V., Beketov E.E., Yuzhakov V.V., Arguchinskaya N.V., Kisel A.A., Malakhov E.P., Lagoda T.S., Yakovleva N.D., Shegai P.V., Ivanov S.A., Kaprin A.D. The use of collagen with high concentration in cartilage tissue engineering by means of 3D-bioprinting. Cell Tissue Biol 2021; 15(5): 493–502, https://doi.org/10.1134/s1990519x21050059.
  45. Bialik-Wąs K., Pluta K., Malina D., Barczewski M., Malarz K., Mrozek-Wilczkiewicz A. Advanced SA/PVA-based hydrogel matrices with prolonged release of aloe vera as promising wound dressings. Mater Sci Eng C Mater Biol Appl 2021; 120: 111667, https://doi.org/10.1016/j.msec.2020.111667.
  46. Mok C.F., Ching Y.C., Muhamad F., Abu Osman N.A., Hai N.D., Che Hassan C.R. Adsorption of dyes using poly (vinyl alcohol) (PVA) and PVA-based polymer composite adsorbents: a review. J Polym Environ 2020; 28: 775–793, https://doi.org/10.1007/s10924-020-01656-4.
  47. Барановский Д.С., Люндуп А.В., Балясин М.В., Кла­бу­ков И.Д., Красильникова О.А., Крашенинников М.Е., Пар­шин В.Д. Интерлейкин IL-1β стимулирует ревитализацию хрящевого матрикса назальными хондроцитами человека in vitro. Вестник трансплантологии и искусственных органов 2019; 21(4): 88–95, https://doi.org/10.15825/1995-1191-2019-4-88-95.
  48. Балясин М.В., Барановский Д.С., Демченко А.Г., Фай­зуллин А.Л., Красильникова О.А., Клабуков И.Д., Кра­шенинников М.Е., Люндуп А.В., Паршин В.Д. Экс­пе­риментальная ортотопическая имплантация ткане­ин­же­нерной конструкции трахеи, созданной на основе заселенного мезенхимальными и эпителиальными клет­ками девитализированного матрикса. Вестник транс­плантологии и искусственных органов 2019; 21(4): 96–107, https://doi.org/10.15825/1995-1191-2019-4-96-107.
  49. Rigogliuso S., Salamone M., Barbarino E., Barbarino M., Nicosia A., Ghersi G. Production of injectable marine collagen-based hydrogel for the maintenance of differentiated chondrocytes in tissue engineering applications. Int J Mol Sci 2020; 21(16): 5798, https://doi.org/10.3390/ijms21165798.
  50. Okubo R., Asawa Y., Watanabe M., Nagata S., Nio M., Takato T., Hikita A., Hoshi K. Proliferation medium in three-dimensional culture of auricular chondrocytes promotes effective cartilage regeneration in vivo. Regen Ther 2019; 11: 306–315, https://doi.org/10.1016/j.reth.2019.10.002.
  51. Jin G.Z., Kim H.W. Efficacy of collagen and alginate hydrogels for the prevention of rat chondrocyte dedifferentiation. J Tissue Eng 2018; 9: 2041731418802438, https://doi.org/10.1177/2041731418802438.
  52. Schlegel W., Nürnberger S., Hombauer M., Albrecht C., Vécsei V., Marlovits S. Scaffold-dependent differentiation of human articular chondrocytes. Int J Mol Med 2008; 22(5): 691–699.
  53. Pahoff S., Meinert C., Bas O., Nguyen L., Klein T.J., Hutmacher D.W. Effect of gelatin source and photoinitiator type on chondrocyte redifferentiation in gelatin methacryloyl-based tissue-engineered cartilage constructs. J Mater Chem B 2019; 7(10): 1761–1772, https://doi.org/10.1039/c8tb02607f.
  54. Fedorovich N.E., Oudshoorn M.H., van Geemen D., Hennink W.E., Alblas J., Dhert W.J. The effect of photopolymerization on stem cells embedded in hydrogels. Biomaterials 2009; 30(3): 344–353, https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2008.09.037.
Isaeva E.V., Kisel A.A., Beketov E.E., Demyashkin G.A., Yakovleva N.D., Lagoda T.S., Arguchinskaya N.V., Baranovsky D.S., Ivanov S.A., Shegay P.V., Kaprin A.D. Effect of Collagen and GelMA on Preservation of the Costal Chondrocytes’ Phenotype in a Scaffold in vivo. Sovremennye tehnologii v medicine 2023; 15(2): 5, https://doi.org/10.17691/stm2023.15.2.01


Журнал базах данных

pubmed_logo.jpg

web_of_science.jpg

scopus.jpg

crossref.jpg

ebsco.jpg

embase.jpg

ulrich.jpg

cyberleninka.jpg

e-library.jpg

lan.jpg

ajd.jpg

SCImago Journal & Country Rank

Издание зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций.
Свидетельство о регистрации средства массовой информации ПИ № ФС 77-79187 от 16.10.2020 г.

При перепечатке ссылка на журнал обязательна.