Диагностика нарушений кровообращения толстой кишки при ожоге кожи с применением оптической когерентной ангиографии и лазерной доплеровской флоуметрии (экспериментальное исследование)

Состояние пищеварительного тракта во многом определяет возможности восстановления и риск развития осложнений у пациентов с обширными ожогами кожи. Однако механизмы развития сосудистой дисфункции в толстой кишке у обожженных изучены слабо.

Цель исследования — изучить нарушения интрамурального кровообращения толстой кишки с применением технологий оптической когерентной ангиографии (ОКА) и лазерной доплеровской флоуметрии (ЛДФ) в разные сроки после моделирования термического ожога.

Материалы и методы. Крысам линии Wistar (n=15) моделировали глубокий термический ожог кожи на 10% площади поверхности тела. В течение 15 мин до ожога и спустя 45 мин проводили непрерывный мониторинг кровообращения в стенке толстой кишки с помощью ОКА и ЛДФ. На 7-е и 14-е сутки после термического ожога стенку кишки вновь исследовали с помощью ОКА и ЛДФ. На каждом этапе (45 мин, 7-е и 14-е сутки) из эксперимента выводили по 5 животных, кишечную стенку забирали для гистологического исследования. У трех контрольных крыс проводили гистологическое исследование образцов стенки толстой кишки без нанесения термического ожога кожи.

Результаты. В течение 45 мин после нанесения термического ожога методами ОКА и ЛДФ in vivo зафиксированы изменения интрамурального кровообращения в виде выпадения части артериол и капилляров из общего кровотока на фоне активизации работы сосудистых шунтов как компенсаторного механизма. Гистологически в этот период наблюдались выраженный отек подслизистой основы, агрегация эритроцитов и стаз в капиллярной сети. К 7-м суткам после ожога, по данным ОКА и ЛДФ, нарушения микроциркуляции толстой кишки частично купируются, и к 14-м суткам анализируемые показатели возвращаются к исходному уровню. По данным гистологического исследования, на 7-е сутки после нанесения ожога отек подслизистой оболочки отсутствовал, однако признаки нарушения микроциркуляции и воспалительных изменений сохранялись. На 14-е сутки патологических изменений в тканях не наблюдалось.

Заключение. С использованием методов ОКА и ЛДФ экспериментально установлено, что уже в течение первых 45 мин термический ожог вызывает значительные нарушения кровотока в стенке толстой кишки, которые в условиях отсутствия терапии приходят в норму к 14-м суткам. Полученные данные о механизме развития нарушений кровообращения в толстой кишке могут стать основой для выбора терапии, направленной на предупреждение кишечной дисфункции у обожженных.

1. Ng J.W., Cairns S.A., O’Boyle C.P. Management of the lower gastrointestinal system in burn: a comprehensive review. Burns 2016; 42(4): 728–737, https://doi.org/10.1016/j.burns.2015.08.007.
2. Yu Y., Zhang J., Wang J., Wang J., Chai J. Effect of blended protein nutritional support on reducing burn-induced inflammation and organ injury. Nutr Res Pract 2022; 16(5): 589–603, https://doi.org/10.4162/nrp.2022.16.5.589.
3. Soussi S., Taccori M., De Tymowski C., Depret F., Chaussard M., Fratani A., Jully M., Cupaciu A., Ferry A., Benyamina M., Serror K., Boccara D., Chaouat M., Mimoun M., Cattan P., Zagdanski A.M., Anstey J., Mebazaa A., Legrand M.; PRONOBURN group. Risk factors for acute mesenteric ischemia in critically Ill burns patients — a matched case-control study. Shock 2019; 51(2): 153–160, https://doi.org/10.1097/shk.0000000000001140.
4. Вагнер Д.О., Крылов К.М., Вербицкий В.Г., Шлык И.В. Профилактика желудочно-кишечных кровотечений у пациентов с обширными термическими ожогами. Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова 2018; 3: 42, https://doi.org/10.17116/hirurgia2018342-48.
5. John A.A., Anand R., Frost J., Griswold J.A. Acute colonic pseudo-obstruction: a critical complication in burn patients. Burns Open 2022; 6(1): 37–41, https://doi.org/10.1016/j.burnso.2021.11.003.
6. He Q.L., Gao S.W., Qin Y., Huang R.C., Chen C.Y., Zhou F., Lin H.C., Huang W.Q. Gastrointestinal dysfunction is associated with mortality in severe burn patients: a 10-year retrospective observational study from South China. Mil Med Res 2022; 9(1): 49, https://doi.org/10.1186/s40779-022-00403-1.
7. Dvorak J.E., Ladhani H.A., Claridge J.A. Review of sepsis in burn patients in 2020. Surg Infect (Larchmt) 2021; 22(1): 37–43, https://doi.org/10.1089/sur.2020.367.
8. Yu B., Ko R.E., Yoo K., Gil E., Choi K.J., Park C.M. Non-occlusive mesenteric ischemia in critically ill patients. PLoS One 2022; 17(12): e0279196, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0279196.
9. Ryabkov M., Sizov M., Bederina E., Zarubenko P., Peretyagin P., Moiseev A., Vorobiev A., Gladkova N., Zaitsev V., Kiseleva E. Optical coherence tomography angiography of the intestine: how to prevent motion artifacts in open and laparoscopic surgery? Life (Basel) 2023; 13(3): 705, https://doi.org/10.3390/life13030705.
10. Liang K., Ahsen O.O., Murphy A., Zhang J., Nguyen T.H., Potsaid B., Figueiredo M., Huang Q., Mashimo H., Fujimoto J.G. Tethered capsule en face optical coherence tomography for imaging Barrett’s oesophagus in unsedated patients. BMJ Open Gastroenterol 2020; 7(1): e000444, https://doi.org/10.1136/bmjgast-2020-000444.
11. Chu K.K., Zhao Y., Jelly E.T., Steelman Z.A., Crose M., Cox B., Ofori-Marfoh Y., Moussa L., Cirri H., Watts A., Shaheen N., Wax A. Esophageal OCT imaging using a paddle probe externally attached to endoscope. Dig Dis Sci 2022; 67(10): 4805–4812, https://doi.org/10.1007/s10620-021-07372-w.
12. Zuccaro G., Gladkova N., Vargo J., Feldchtein F., Zagaynova E., Conwell D., Falk G., Goldblum J., Dumot J., Ponsky J., Gelikonov G., Davros B., Donchenko E., Richter J. Optical coherence tomography of the esophagus and proximal stomach in health and disease. Am J Gastroenterol 2001; 96(9): 2633–2639, https://doi.org/10.1111/j.1572-0241.2001.04119.x.
13. Jansen S.M., de Bruin D.M., van Berge Henegouwen M.I., Strackee S.D., Veelo D.P., van Leeuwen T.G., Gisbertz S.S. Optical techniques for perfusion monitoring of the gastric tube after esophagectomy: a review of technologies and thresholds. Dis Esophagus 2018; 31(6): dox161; https://doi.org/10.1093/dote/dox161.
14. Kiseleva E., Ryabkov M., Baleev M., Bederina E., Shilyagin P., Moiseev A., Beschastnov V., Romanov I., Gelikonov G., Gladkova N. Prospects of intraoperative multimodal OCT application in patients with acute mesenteric ischemia. Diagnostics (Basel) 2021; 11(4): 705, https://doi.org/10.3390/diagnostics11040705.
15. Tian Y., Zhang M., Man H., Wu C., Wang Y., Kong L., Liu J. Study of ischemic progression in different intestinal tissue layers during acute intestinal ischemia using swept-source optical coherence tomography angiography. J Biophotonics 2024; e202300382, https://doi.org/10.1002/jbio.202300382.
16. Российское общество хирургов. Острая неопухолевая кишечная непроходимость (клинические рекомендации). М; 2021. URL: https://www.policlinika-fts.ru/upload/docs21/kr327-ostraya- neopuholevaya-kishechnaya-neprohodimost.pdf.
17. Berge S.T., Safi N., Medhus A.W., Ånonsen K., Sundhagen J.O., Hisdal J., Kazmi S.S.H. Gastroscopy assisted laser Doppler flowmetry and visible light spectroscopy in patients with chronic mesenteric ischemia. Scand J Clin Lab Invest 2019; 79(7): 541–549, https://doi.org/10.1080/00365513.2019.1672084.
18. Sheng L., Hu F., Yu H., Tao X., Jia R., Gu Y., Chen L., Kong H., Miao C., Fei W., Yang Y., Jia J., Zhu X., He X., Hu L., Ma J., Liu W.T., Yang M. Paeoniflorin inhibits ASK1-TF axis by up-regulating SOCS3 to alleviate radiation enteritis. Front Pharmacol 2022; 13: 743708, https://doi.org/10.3389/fphar.2022.743708.
19. Yu Q., Yang X., Zhang C., Zhang X., Wang C., Chen L., Liu X., Gu Y., He X., Hu L., Liu W.T., Li Y. AMPK activation by ozone therapy inhibits tissue factor-triggered intestinal ischemia and ameliorates chemotherapeutic enteritis. FASEB J 2020; 34(9): 13005–13021, https://doi.org/10.1096/fj.201902717rr.
20. Tuncer F.B., Durmus Kocaaslan F.N., Yildirim A., Sacak B., Arabaci Tamer S., Sahin H., Cinel L., Celebiler O. Ischemic preconditioning and iloprost reduces ischemia-reperfusion injury in jejunal flaps: an animal model. Plast Reconstr Surg 2019; 144(1): 124–133, https://doi.org/10.1097/prs.0000000000005708.
21. Muschitz G.K., Fochtmann A., Keck M., Ihra G.C., Mittlböck M., Lang S., Schindl M., Rath T. Non-occlusive mesenteric ischaemia: the prevalent cause of gastrointestinal infarction in patients with severe burn injuries. Injury 2015; 46(1): 124–130, https://doi.org/10.1016/j.injury.2014.08.035.
22. Kowal-Vern A., McGill V., Gamelli R.L. Ischemic necrotic bowel disease in thermal injury. Arch Surg 1997; 132(4): 440–443, https://doi.org/10.1001/archsurg.1997.01430280114020.
23. Hernekamp J.F., Neubrech F., Cordts T., Schmidt V.J., Kneser U., Kremer T. Influences of macrohemodynamic conditions on systemic microhemodynamic changes in burns. Ann Plast Surg 2016; 77(5): 523–528, https://doi.org/10.1097/sap.0000000000000868.
24. Королев А.И., Федорович А.А., Горшков А.Ю., Дадаева В.А., Ким О.Т., Михайлова М.А., Васильев Д.К., Джиоева О.Н., Акашева Д.У., Драпкина О.М. Параметры микроциркуляторного кровотока в коже верхних конечностей у здоровых мужчин трудоспособного возраста. Профилактическая медицина 2021; 24(7): 60–69, https://doi.org/10.17116/profmed20212407160.
25. Aksoy N., Kaplan D.S., Orkmez M., Eronat Ö. Evaluation of intestinal necrosis with laser Doppler in experimental mesenteric ischemia model. Ulus Travma Acil Cerrahi Derg 2024; 30(1): 1–8, https://doi.org/10.14744/tjtes.2024.38399.
26. Wang L., Yuan P.Q., Taché Y. Vasculature in the mouse colon and spatial relationships with the enteric nervous system, glia, and immune cells. Front Neuroanat 2023; 17: 1130169, https://doi.org/10.3389/fnana.2023.1130169.

Ryabkov M.G., Peretyagin P.V., Shestakova S.A., Ptushko S.S., Koshmanev M.S., Bederina Y.L., Potapov A.L., Sirotkina M.A., Gladkova N.D., Kiseleva E.B. Diagnosis of Skin Burn-Induced Colon Circulatory Disorders Using Optical Coherence Tomography Angiography and Laser Doppler Flowmetry (Experimental Study). Sovremennye tehnologii v medicine 2024; 16(2): 47, https://doi.org/10.17691/stm2024.16.2.05