Построение индивидуальных карт инвазии опухолей головного мозга с помощью диффузионно-куртозисной магнитно-резонансной томографии

Э.Л. Погосбекян, Н.Е. Захарова, А.И. Баталов, А.М. Шевченко, Л.М. Фадеева, А.Е. Быканов, А.Н. Тюрина, И.В. Чехонин, С.А. Галстян, Д.И. Пицхелаури, И.Н. Пронин, Д.Ю. Усачев

Ключевые слова: глиомы высокой степени злокачественности; диффузионно-куртозисная МРТ; метастазы; карты опухолевой инвазии.

2025, том 17, номер 1, стр. 81.

DOI: https://doi.org/10.17691/stm2025.17.1.08

Полный текст статьи

html pdf

100

112

Аннотация
Список литературы
Как цитировать в References

Цель исследования — на основе диффузионно-куртозисных изображений (ДКИ) магнитно-резонансной томографии (МРТ) разработать и реализовать алгоритм анализа изображений при опухолях головного мозга (глиобластоме и метастазе) для оценки анизотропных изменений тканей мозга в направлениях от опухоли к неизмененному по данным МРТ белому веществу, что позволит получать индивидуальные карты опухолевой инвазии.

Материалы и методы. Здоровый доброволец и два пациента (пациент с глиобластомой и пациент с единичным метастазом мелкоклеточного рака легких) исследованы с помощью ДКИ с получением 12 параметрических карт куртозиса для каждого испытуемого.

Результаты. В ходе исследования был разработан алгоритм анализа ДКИ и построения профиля тканевых параметров в направлениях от опухоли к неизмененному по данным стандартных МРТ белому веществу. В работе проведено сравнение изменений показателей ДКИ вдоль траекторий, построенных с помощью предложенного алгоритма, в перифокальной зоне глиобластомы и метастаза. Мы получили не только изменения параметров (перепады на графиках траекторий), но и визуальное отражение (на цветовых картах) известной патоморфологии процесса — в перифокальном отеке метастаза не выявлено значимых перепадов параметров ДКИ, так как имеется чистый вазогенный отек и нет инфильтративного компонента. При глиобластоме не только в зоне перифокального отека, но и за пределами зоны изменения МР-сигнала были обнаружены перепады параметров ДКИ, что, по нашему мнению, отражает нарушения диффузии вдоль волокон белого вещества и различную степень инфильтрации тканей мозга клетками глиобластомы.

Заключение. Разработанный алгоритм анализа ДКИ при опухолях головного мозга позволяет определить степень изменения микроструктуры тканей в перифокальной зоне глиобластомы мозга по сравнению с метастазом. Исследование проведено с целью получения индивидуальных карт опухолевой инвазии, которые будут применимы при планировании нейрохирургического и радиотерапевтического лечения, а также для прогнозирования направлений дальнейшего роста злокачественных глиом.

Ballestín A., Armocida D., Ribecco V., Seano G. Peritumoral brain zone in glioblastoma: biological, clinical and mechanical features. Front Immunol 2024; 15: 1347877, https://doi.org/10.3389/fimmu.2024.1347877.
Ohmura K., Tomita H., Hara A. Peritumoral edema in gliomas: a review of mechanisms and management. Biomedicines 2023; 11(10): 2731, https://doi.org/10.3390/biomedicines11102731.
Haddad A.F., Young J.S., Morshed R.A., Berger M.S. FLAIRectomy: resecting beyond the contrast margin for glioblastoma. Brain Sci 2022; 12(5): 544, https://doi.org/10.3390/brainsci12050544.
Yamahara T., Numa Y., Oishi T., Kawaguchi T., Seno T., Asai A., Kawamoto K. Morphological and flow cytometric analysis of cell infiltration in glioblastoma: a comparison of autopsy brain and neuroimaging. Brain Tumor Pathol 2010; 27(2): 81–87, https://doi.org/10.1007/s10014-010-0275-7.
Lemée J.M., Clavreul A., Aubry M., Com E., de Tayrac M., Eliat P.A., Henry C., Rousseau A., Mosser J., Menei P. Characterizing the peritumoral brain zone in glioblastoma: a multidisciplinary analysis. J Neurooncol 2015; 122(1): 53–61, https://doi.org/10.1007/s11060-014-1695-8.
Zetterling M., Roodakker K.R., Berntsson S.G., Edqvist P.H., Latini F., Landtblom A.M., Pontén F., Alafuzoff I., Larsson E.M., Smits A. Extension of diffuse low-grade gliomas beyond radiological borders as shown by the coregistration of histopathological and magnetic resonance imaging data. J Neurosurg 2016; 125(5): 1155–1166, https://doi.org/10.3171/2015.10.JNS15583.
Zakharova N.E., Batalov A.I., Pogosbekian E.L., Chekhonin I.V., Goryaynov S.A., Bykanov A.E., Tyurina A.N., Galstyan S.A., Nikitin P.V., Fadeeva L.M., Usachev D.Y., Pronin I.N. Perifocal zone of brain gliomas: application of diffusion kurtosis and perfusion MRI values for tumor invasion border determination. Cancers (Basel) 2023; 15(10): 2760, https://doi.org/10.3390/cancers15102760.
Scola E., Del Vecchio G., Busto G., Bianchi A., Desideri I., Gadda D., Mancini S., Carlesi E., Moretti M., Desideri I., Muscas G., Della Puppa A., Fainardi E. Conventional and advanced magnetic resonance imaging assessment of non-enhancing peritumoral area in brain tumor. Cancers (Basel) 2023; 15(11): 2992, https://doi.org/10.3390/cancers15112992.
Akbari H., Macyszyn L., Da X., Bilello M., Wolf R.L., Martinez-Lage M., Biros G., Alonso-Basanta M., OʼRourke D.M., Davatzikos C. Imaging surrogates of infiltration obtained via multiparametric imaging pattern analysis predict subsequent location of recurrence of glioblastoma. Neurosurgery 2016; 78(4): 572–580, https://doi.org/10.1227/NEU.0000000000001202.
Rathore S., Akbari H., Doshi J., Shukla G., Rozycki M., Bilello M., Lustig R., Davatzikos C. Radiomic signature of infiltration in peritumoral edema predicts subsequent recurrence in glioblastoma: implications for personalized radiotherapy planning. J Med Imaging (Bellingham) 2018; 5(2): 021219, https://doi.org/10.1117/1.JMI.5.2.021219.
Kim J.Y., Yoon M.J., Park J.E., Choi E.J., Lee J., Kim H.S. Radiomics in peritumoral non-enhancing regions: fractional anisotropy and cerebral blood volume improve prediction of local progression and overall survival in patients with glioblastoma. Neuroradiology 2019; 61(11): 1261–1272, https://doi.org/10.1007/s00234-019-02255-4.
Long H., Zhang P., Bi Y., Yang C., Wu M., He D., Huang S., Yang K., Qi S., Wang J. MRI radiomic features of peritumoral edema may predict the recurrence sites of glioblastoma multiforme. Front Oncol 2023; 12: 1042498, https://doi.org/10.3389/fonc.2022.1042498.
Riahi Samani Z., Parker D., Akbari H., Wolf R.L., Brem S., Bakas S., Verma R. Artificial intelligence-based locoregional markers of brain peritumoral microenvironment. Sci Rep 2023; 13(1): 963, https://doi.org/10.1038/s41598-022-26448-9.
Davatzikos C., Rathore S., Bakas S., Pati S., Bergman M., Kalarot R., Sridharan P., Gastounioti A., Jahani N., Cohen E., Akbari H., Tunc B., Doshi J., Parker D., Hsieh M., Sotiras A., Li H., Ou Y., Doot R.K., Bilello M., Fan Y., Shinohara R.T., Yushkevich P., Verma R., Kontos D. Cancer imaging phenomics toolkit: quantitative imaging analytics for precision diagnostics and predictive modeling of clinical outcome. J Med Imaging (Bellingham) 2018; 5(1): 011018, https://doi.org/10.1117/1.JMI.5.1.011018.
Pati S., Singh A., Rathore S., Gastounioti A., Bergman M., Ngo P., Ha S.M., Bounias D., Minock J., Murphy G., Li H., Bhattarai A., Wolf A., Sridaran P., Kalarot R., Akbari H., Sotiras A., Thakur S.P., Verma R., Shinohara R.T., Yushkevich P., Fan Y., Kontos D., Davatzikos C., Bakas S. The Cancer Imaging Phenomics Toolkit (CaPTk): technical overview. Brainlesion 2020; 11993: 380–394, https://doi.org/10.1007/978-3-030-46643-5_38.
16. Billot B., Greve D.N., Puonti O., Thielscher A., Van Leemput K., Fischl B., Dalca A.V., Iglesias J.E.; ADNI SynthSeg: segmentation of brain MRI scans of any contrast and resolution without retraining. Med Image Anal 2023; 86: 102789, https://doi.org/10.1016/j.media.2023.102789.
Vollmann-Zwerenz A., Leidgens V., Feliciello G., Klein C.A., Hau P. Tumor cell invasion in glioblastoma. Int J Mol Sci 2020; 21(6): 1932, https://doi.org/10.3390/ijms21061932.
Trevisi G., Mangiola A. Current knowledge about the peritumoral microenvironment in glioblastoma. Cancers (Basel) 2023; 15(22): 5460, https://doi.org/10.3390/cancers15225460.
Giambra M., Di Cristofori A., Valtorta S., Manfrellotti R., Bigiogera V., Basso G., Moresco R.M., Giussani C., Bentivegna A. The peritumoral brain zone in glioblastoma: where we are and where we are going. J Neurosci Res 2023; 101(2): 199–216, https://doi.org/10.1002/jnr.25134.
Tan Y., Wang X.C., Zhang H., Wang J., Qin J.B., Wu X.F., Zhang L., Wang L. Differentiation of high-grade-astrocytomas from solitary-brain-metastases: comparing diffusion kurtosis imaging and diffusion tensor imaging. Eur J Radiol 2015: 84(12): 2618–2624, https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2015.10.007.
Туркин А.М., Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Максимов И.И., Долгушин М.Б., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Мельникова-Пицхелаури Т.В., Пицхелаури Д.И., Пронин И.Н., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная МРТ в оценке перитуморального отека глиобластом и метастазов в головной мозг. Медицинская визуализация 2017; 4: 97–112, https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-4-97-112.
Martín-Noguerol T., Mohan S., Santos-Armentia E., Cabrera-Zubizarreta A., Luna A. Advanced MRI assessment of non-enhancing peritumoral signal abnormality in brain lesions. Eur J Radiol 2021; 143: 109900, https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2021.109900.
Погосбекян Э.Л., Туркин А.М., Баев А.А., Шульц Е.И., Хачанова Н.В., Максимов И.И., Фадеева Л.М., Пронин И.Н., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная МРТ в оценке микроструктуры вещества головного мозга. Результаты исследований здоровых добровольцев. Медицинская визуализация 2018; 4: 108–126. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2018-4-108-126.
Maximov I.I., Tonoyan A.S., Pronin I.N. Differentiation of glioma malignancy grade using diffusion MRI. Phys Med 2017; 40: 24–32, https://doi.org/10.1016/j.ejmp.2017.07.002.
Pogosbekian E.L., Pronin I.N., Zakharova N.E., Batalov A.I., Turkin A.M., Konakova T.A., Maximov I.I. Feasibility of generalised diffusion kurtosis imaging approach for brain glioma grading. Neuroradiology 2021; 63(8): 1241–1251, https://doi.org/10.1007/s00234-020-02613-7.
Delgado A.F., Fahlström M., Nilsson M., Berntsson S.G., Zetterling M., Libard S., Alafuzoff I., van Westen D., Lätt J., Smits A., Larsson E.M. Diffusion kurtosis imaging of gliomas grades II and III — a study of perilesional tumor infiltration, tumor grades and subtypes at clinical presentation. Radiol Oncol 2017; 51(2): 121–129, https://doi.org/10.1515/raon-2017-0010.
Guo J., Yao C., Chen H., Zhuang D., Tang W., Ren G., Wang Y., Wu J., Huang F., Zhou L. The relationship between Cho/NAA and glioma metabolism: implementation for margin delineation of cerebral gliomas. Acta Neurochir (Wien) 2012; 154(8): 1361–1370, https://doi.org/10.1007/s00701-012-1418-x.
Barajas R.F. Jr, Phillips J.J., Parvataneni R., Molinaro A., Essock-Burns E., Bourne G., Parsa A.T., Aghi M.K., McDermott M.W., Berger M.S., Cha S., Chang S.M., Nelson S.J. Regional variation in histopathologic features of tumor specimens from treatment-naive glioblastoma correlates with anatomic and physiologic MR imaging. Neuro Oncol 2012; 14(7): 942–954, https://doi.org/10.1093/neuonc/nos128.
Eidel O., Burth S., Neumann J.O., Kieslich P.J., Sahm F., Jungk C., Kickingereder P., Bickelhaupt S., Mundiyanapurath S., Bäumer P., Wick W., Schlemmer H.P., Kiening K., Unterberg A., Bendszus M., Radbruch A. Tumor infiltration in enhancing and non-enhancing parts of glioblastoma: a correlation with histopathology. PLoS One 2017; 12(1): e0169292, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0169292.

Pogosbekyan E.L., Zakharova N.E., Batalov A.I., Shevchenko A.M., Fadeeva L.M., Bykanov A.E., Tyurina A.N., Chekhonin I.V., Galstyan S.A., Pitskhelauri D.I., Pronin I.N., Usachev D.Yu. Individual Brain Tumor Invasion Mapping Based on Diffusion Kurtosis Imaging. Sovremennye tehnologii v medicine 2025; 17(1): 81, https://doi.org/10.17691/stm2025.17.1.08